Природна стійкість до хвороб у зникаючих стагхорнових коралів

Епідемії хвороб завдали великої шкоди тропічним кораловим рифам і самим коралам, що будують рифи, проте нічого не відомо про здатність коралів-хазяїв протистояти інфекції. Розуміння потенціалу природної стійкості коралів до хвороб є надзвичайно важливим, особливо в Карибському басейні, де два екологічно домінуючі мілководні корали, Acropora cervicornis та A. palmata, зазнали безпрецедентної масової загибелі через хворобу Білої Смуги (ХБС), і тепер занесені до списку видів, що перебувають під загрозою зникнення відповідно до Закону США про види, що перебувають під загрозою зникнення, а також до списку видів, що перебувають під загрозою зникнення відповідно до критеріїв Червоного списку Міжнародного союзу охорони природи (IUCN). У цій статті ми досліджуємо потенціал природної стійкості до ВХС у коралів Acropora cervicornis, поєднуючи інформацію про генотип мікросателітів з аналізами передачі in situ та польовим моніторингом ВХС на мічених генотипах. Ми показали, що шість відсотків генотипів стагхорнових коралів (3 з 49) є стійкими до ВБД. Ця природна стійкість до ВББ у стаггорнових коралів є першим доказом стійкості до хвороби хазяїна у склерактинових коралів і демонструє, що стаггорнові корали мають вроджену здатність протистояти інфекції ВББ. Ці стійкі генотипи стагхорнових коралів можуть пояснити, чому кишені Акропори змогли пережити епідемію ВБД. Розуміння стійкості цих коралів до хвороб може бути вирішальною ланкою у відновленні популяцій цих колись домінуючих коралів по всьому їхньому ареалу.

Цитування за: Vollmer SV: Vollmer SV, Kline DI (2008) Природна стійкість до хвороб у зникаючих стагхорнових коралів. PLoS ONE 3(11): e3718. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0003718

Редактор: Джон Ф. Бруно, Університет Північної Кароліни в Чапел-Хілл, Сполучені Штати Америки

Отримано: 16 жовтня 2008 р.; Прийнято: 28 жовтня 2008 р.; Опублікована: 13 листопада 2008 р.

Авторське право: © 2008 Фолмер, Клайн. Це стаття з відкритим доступом, що розповсюджується на умовах ліцензії Creative Commons Attribution License, яка дозволяє необмежене використання, розповсюдження та відтворення на будь-якому носії за умови посилання на автора та джерело.

Фінансування: Постдокторські стипендії Смітсонівської мережі морських наук для SVV та DIK, а також стипендія Смітсонівського тропічного науково-дослідного інституту ім. Хоха для SVV.

Конкуруючі інтереси: Автори заявили про відсутність будь-яких конкуруючих інтересів.

Вступ

Епідемії хвороб докорінно змінили тропічні коралові рифи і стають все більш частими та масштабними через зміну клімату [1]-[3]. Це найбільш очевидно в Карибському басейні, де хвороби спричинили масову і широкомасштабну загибель ключового рослиноїдного морського їжака Diadema anitillarum [4], звичайних горгонських морських віял [5], [6] і двох екологічно домінуючих мілководних коралів – стагхорнового корала Acropora cervicornis і корала-ельхорна A. palmata [7], [8]. Масове вимирання мілководних коралів Acropora та ключового їжака D. antillarium, що охопило весь Карибський басейн, зокрема, стало основним чинником швидкого занепаду карибських коралових рифів та драматичного фазового зсуву від домінування коралів до домінування макроводоростей [7], [9], [10].

Рифоутворюючі корали, в цілому, виявилися чутливими до глобального зростання морських захворювань [1], [11], [12]. Оскільки вони є основними видами на тропічних рифах, вплив хвороб на корали може поширюватися на всю екосистему [7], [11]. Вплив епідемії хвороби білої смуги (WBD) на карибські корали Acropora демонструє вплив хвороб коралів на тропічні рифи на рівні екосистеми [7]. З моменту першого спостереження наприкінці 1970-х років [8], ВХА спричинила безпрецедентне скорочення чисельності своїх господарів A. cervicornis та A. palmata у всьому Карибському басейні [7], [13], [14], з втратою до 95% живого покриву акропорид, поширених у Великому Карибському басейні [13], [15], [16]. Відновлення цих раніше домінуючих мілководних коралів відбувається повільно [7], [17], що значною мірою пов’язано з поганим набором личинок [18]-[20], дуже обмеженим розселенням личинок [21], [22] та значною залежністю від безстатевого (тобто вегетативного) розмноження [23]-[25]. Як наслідок, обидва види нещодавно були внесені до переліку видів, що перебувають під загрозою зникнення відповідно до Закону США про зникаючі види [26], [27], а також занесені до Червоного списку Міжнародного союзу охорони природи (МСОП) [28].

Проте, незважаючи на його драматичні наслідки, багато чого в етіології та екології ХБД залишається недостатньо вивченим [7], [11]. ВБД отримала свою назву через зовнішній вигляд білої смуги ураженої тканини, що швидко поширюється [8], [29] (рис. 1А). ВБД, як видається, є специфічним для хазяїна, інфікуючи тільки карибську акропору [11]. Він має дві форми – ВБД типу I, яка повсюдно поширена в Карибському басейні, і ВБД типу II, яка була описана з Багамських островів [29], і може передаватися при прямому контакті та через переносників, таких як коралоподібний равлик Corallophyllia abbreviata [30]. Збудник ВБД не був виділений в чистій культурі, але гістологічні та генетичні дані свідчать про те, що збудник є бактеріальним [29], [31]-[33]. Нещодавні генетичні дослідження вказують на те, що морська бактерія Rickettsia асоціюється з ВБД типу I [31], тоді як бактерія Vibrio charcharia, як видається, асоціюється з ВБД типу II [29]. Нічого не відомо про потенційну стійкість хазяїна до ВБД у карибських видів Acropora.

Слайд PowerPoint
збільшене зображення
оригінальне зображення
Рисунок 1. Резистентність до хвороби білої смуги (WBD) у стагхорнових коралів Acropora cervicornis.

(А) Передача WBD фрагменту корала відбувається швидко, що ілюструється прогресуванням білої смуги хвороби після трьох днів прямого контакту (щеплення) з інфікованим фрагментом корала. (B) Експерименти з передачі in situ визначили п’ять генотипів коралів, які не заразилися ВБД. (C) Польові дослідження поширеності ВБД виявили десять генотипів, які не спостерігалися в польових умовах з ВБД. (D) Комплексні польові дослідження та результати експериментальної передачі показали, що три генотипи стагхорнових коралів були стійкими до інфекції ВБД.

Тут ми оцінюємо потенціал природної резистентності до ВБД у стаггорнових коралів Acropora cervicornis, що знаходяться під загрозою зникнення. Для цього резистентність до ВБД була проаналізована на 49 генотипах стагхорнових коралів з чотирьох популяцій в Бокас-дель-Торо, Панама, використовуючи серію експериментів з передачі in situ та польовий моніторинг поширеності ВБД. Ми показали, що 3 з 49 досліджених генотипів коралів були природно стійкими до ВБД.

Результати

Загалом 106 колоній стагхорнових коралів були промарковані в чотирьох популяціях (тобто рифах) з Бокас-дель-Торо, Панама, а потім генотипували за допомогою п’яти мікросателітних локусів з метою ідентифікації унікальних генотипів стагхорнових коралів з клонів, отриманих шляхом безстатевої фрагментації. Дані з п’яти мікросателітних локусів ідентифікували 49 з 106 зразків як унікальні генотипи стагхорнових коралів (Таблиця 1) або 46% вибірки. Кожна популяція мала відносно велику кількість генотипів; кількість генотипів (генів) на популяцію варіювала від 7 у Пунта-Каракол до 17 у Солт-Крік. Популяції Пунта-Караколь і Каса-Бланка мали меншу кількість генів на вибірку (G/N) і нижчі індекси клонального різноманіття (Ds і Evenness), ніж популяції Кроул-Кей і Солт-Крік (Таблиця 1).

Слайд PowerPoint
збільшене зображення
оригінальне зображення

Таблиця 1. Кількість зразків стагхорнових коралів (N), унікальних генотипів або генів (G) та співвідношення генів на зразок (G/N) на популяцію, а також клональне різноманіття (D_s), його рівномірність (E) та кількість генів з клонами (N)._cg).

Для того, щоб оцінити стійкість до ВБД наших генотипів стагхорнових коралів, було проведено чотири серії експериментів з передачі вірусу in situ (у липні 2005 р., вересні 2005 р., травні 2006 р. та серпні 2006 р.) паралельно на чотирьох ділянках. Передача ВБД була досягнута шляхом прищеплення активних фрагментів ВБД до реплікацій фрагментів кожного генотипу стагорнових коралів, розміщених на кліпсах у шлакоблочних загальних садах (рис. 1А). Дані про передачу були отримані для всіх 49 генотипів стагорнових коралів. Для кожного генотипу спроби передачі ВБД були зроблені п’ять або більше разів (рис. 1Б). В цілому, рівень передачі ВБД в середньому становив 45,5% на експериментальних фрагментах, прищеплених активним ВБД, тоді як лише 3,3% контрольних фрагментів розвинули ВБД. ВБД на контрольних фрагментах, ймовірно, була зумовлена попереднім інфікуванням контрольних фрагментів.

Дані експериментів з передачі in situ показують, що відсоток інфікованості ВБД на генотип суттєво варіював серед 49 досліджених генотипів стаггорнових коралів (рис. 1B). Більшість генотипів стагорнових коралів (n = 12) потрапили до класу 30-40%, тоді як дев’ять генотипів були дуже сприйнятливими до ВБД з більш ніж 70% захворювання. Найважливіше те, що п’ять генотипів не захворіли на ВБД (генотипи sc78, sc81, sc89, sc96 та ck311), незважаючи на неодноразові спроби передати їм ВБД [sc78 (n = 5 реплікацій), sc81 (6), sc89 (6), sc96 (6) та ck311 (9)]. Ці п’ять генотипів, стійких до ВБД, були з двох з чотирьох популяцій; чотири генотипи були з Солт-Крік (sc78, sc81, sc89 і sc96) і один з Крол-Кей (ck311)]. Ми мали достатню реплікацію (6 або більше спроб) для чотирьох з цих стійких генотипів (sc81, sc89, sc96 і ck311), щоб показати статистично значущий ступінь резистентності [Pr

Поширеність ВБД на наших мічених генотипах стагхорнових коралів досліджували в польових умовах чотири рази (вересень 2005 р., грудень 2005 р., травень 2006 р. та серпень 2006 р.). Поширеність ВБД на наших мічених генотипах в середньому становила 28,2% на всіх чотирьох ділянках. Відсоток випадків, коли WBD спостерігався на кожному міченому генотипі в наших польових дослідженнях, був нижчим, ніж в експериментах з передачі in situ (рис. 1) через нижчу поширеність WBD в польових умовах (28,2% проти 45,5%, відповідно). Загалом десять генотипів стагхорнових коралів ніколи не спостерігалися з симптомами ВБД під час наших чотирьох польових досліджень (рис. 1С).

Ми об’єднали дані експериментів з передачі in situ (рис. 1B) та польових досліджень (рис. 1C) для розрахунку консервативного індексу сприйнятливості до хвороби (рис. 1D). Три з десяти генотипів, ідентифікованих як стійкі в польових умовах, також не заразилися ВБД в наших експериментах з передачі (sc78, sc96, ck311), і, таким чином, були повністю стійкими до ВБД впродовж нашого дослідження. Інші два генотипи, які ми визначили як стійкі на основі наших експериментів з передачі (sc81 і sc89), були виявлені з ВБД один раз в польових умовах. Для трьох генотипів, які продемонстрували стійкість як в наших польових дослідженнях, так і в експериментах з передачі (sc78, sc96, ck311), комбінована біноміальна ймовірність спостереження повної стійкості до ВБД (тобто відсутність інфекцій) як в експериментах з передачі, так і в польових дослідженнях була значною (P = 0,043, P = 0,007, P = 0,001, відповідно).

Обговорення

Дані наших експериментів з передачі in situ та польових досліджень показують, що приблизно шість відсотків генотипів стаггорн (3 з 49) з Бокас-дель-Торо, Панама, є стійкими до інфекції ВБД. Ця природна стійкість до ВБД у зникаючих стагорнових коралів є першим доказом стійкості до хвороби хазяїна у рифоутворюючих коралів і може пояснити, чому осередки стагорнових коралів пережили епідемію ВБД в Карибському басейні протягом останніх тридцяти років.

Природна резистентність до ВБД у стаггорнових коралів має важливі еволюційні та екологічні наслідки для того, як популяції стаггорнових коралів можуть реагувати на епідемію ВБД. За еволюційним сценарієм, подібним до моделі відбору генотипів полуничних коралів G. C. Williams (1975) [34], ми прогнозуємо, що стійкі до ВБД генотипи стаггорнових коралів матимуть селективну перевагу над нестійкими генотипами, і, таким чином, повинні з часом накопичуватися локально в популяціях через безстатеву, вегетативну фрагментацію. Стагхорнові корали є плідними вегетативними фрагментаторами [19], [24], [35], і, таким чином, нестатеве розмноження стійких до ВБР генотипів стагхорнових коралів в межах популяцій (тобто рифів) повинно забезпечити ефективний засіб для локального відновлення та збереження популяцій стагхорнових коралів, де зустрічаються стійкі до ВБР генотипи. Цілком можливо, що відмінності в кількості природно стійких генотипів між рифами можуть пояснити, чому деякі популяції стаггорнових коралів пережили епідемію ВБД краще, ніж інші.

Однак, зрештою, широкомасштабне відновлення популяцій коралів у Великому Карибському басейні повинно бути досягнуто шляхом успішного розселення та рекрутування личинок коралів; бажано, щоб вони несли генетичну варіацію стійкості до ВБД. Це може виявитися обмежувальним кроком для відновлення стагхорнових коралів. Історично склалося так, що стагхорнові корали погано розмножуються статевим шляхом [10], [20], [35]-[37], покладаючись переважно на локалізовану безстатеву фрагментацію [19], [23]-[25], і рекрути стагхорнових коралів продовжують залишатися рідкісними на більшості карибських рифів [18], [38]. Крім того, ми не знаємо жодного випадку, коли імпульс статевого рекрутування призвів до відновлення популяцій стаггорнових коралів після епідемії ВБД. Натомість популяції карибської акропори, схоже, зазнають невдач з рекрутуванням [39], що, можливо, посилюється ефектом Аллі, спричиненим скороченням популяції, спричиненим ВБД [25], [40], [41].

Навіть якщо відбудуться успішні заходи з набору личинок, масштаби, в яких личинки стагхорна можуть заселити рифи нижче за течією, будуть обмежені їхнім обмеженим потенціалом розселення. Генетичні дані вказують на те, що розселення личинок A. cervicornis [22] та його родича A. palmata [21] географічно обмежене по всьому Карибському басейну в просторових масштабах менше 500 км [21], [22], [42], [43]. Для A. cervicornis генетичні дані вказують на те, що потік генів може бути обмежений у просторових масштабах, таких малих, як сусідні рифи (тобто 2-5 кілометрів)[22]. Поєднання поганого статевого набору та географічно обмеженого потоку генів у стагорнових коралів дозволяє припустити, що набір личинок зі здорових популяцій стагорнових коралів буде недостатнім для відновлення рифів, розташованих нижче за течією, в найближчі кілька десятиліть. Таким чином, збереження та відновлення популяцій стагорнових коралів має бути досягнуто шляхом локального захисту залишків популяцій та агресивних стратегій, спрямованих на розмноження та пересадку на рифи генотипів, стійких до ВБД.

Наші дані показують, що стагхорнові корали демонструють широкий спектр фенотипових варіацій у своїй реакції на ВБР, починаючи від високостійких до високочутливих штамів коралів. Цій фенотипічній варіації, ймовірно, сприяє низка екологічних та генетичних факторів. Проте, поява стійких до ВБД генотипів свідчить про те, що ця стійкість до захворювання має генетичну основу. Враховуючи тісний еволюційний зв’язок між A. cervicornis та A. palmata [її родичем та гібридним партнером [44]], цілком ймовірно, що стійкість до ВБД існує і у A. palmata. Природна генетична варіація стійкості до хвороб хазяїна була задокументована у різних тварин і рослин [45]-[48], включаючи морських креветок [49]-[52] і устриць [53]-[57]. Хоча нічого не відомо про те, які гени можуть надавати стійкість до хвороб рифовим коралам, генетичні дослідження генів стійкості (або R-генів) в інших таксонах [46], [47] вказують на те, що генетичну основу стійкості до хвороб часто становлять гени, що беруть участь у розпізнаванні патогенів та вродженому імунітеті [46], [47]. Рифові корали мають ключові компоненти вродженого імунного шляху безхребетних, включаючи Toll/Toll-подібні рецептори [58], які можуть бути генетичною основою стійкості до хвороб у коралів. Таким чином, майбутні дослідження генетичної основи стійкості до хвороб у коралів можуть виявити ген(и), що беруть участь у стійкості та розпізнаванні патогенів, а також дозволити дослідити стійкі варіанти генів у уражених хворобами коралів, таких як карибська акропора (Acropora).

Докази природної стійкості до хвороб у рифоутворюючих коралів підтримують зростаючий інтерес до ролі, яку резистентність хазяїна може відігравати в буферизації впливу глобального зростання морських хвороб на тропічні коралові рифи та інші місця [1], [6], [59], [60]. Окрім стагорнових коралів, стійкість до хвороб була виявлена у низки інших морських таксонів, включаючи устриць [53], креветок [49], [52] та морських вушок [61]. Швидка еволюція генетичної резистентності хазяїна пояснює різке зниження захворюваності наземним грибком Aspergillus горгонських м’яких коралів у Карибському морі [6]. Хоча ще належить з’ясувати, наскільки важливою і поширеною може бути стійкість до хвороб у рифових коралів, її існування демонструє, що деякі корали мають вроджену здатність і адаптивну генетичну варіацію реагувати на хвороби і, можливо, інші стресові фактори, включаючи знебарвлення коралів. У випадку знебарвлення коралів сильний акцент був зроблений на ролі різноманітності водоростевих симбіонтів як засобу реагування на знебарвлення, тобто на гіпотезі адаптивного знебарвлення [62]-[66]. Подібно до стійкості хазяїна до хвороб, ми припускаємо, що існує потенціал для адаптивної генетичної варіації стійкості до відбілювання в геномах коралів.

Очевидно, що для з’ясування генетичних та екологічних факторів, що лежать в основі природної стійкості до хвороб у рифоутворюючих коралів, необхідні додаткові дослідження. Застосований тут підхід до виявлення природно стійких штамів стагорнових коралів демонструє, що стійкі до хвороб корали можуть бути ідентифіковані за допомогою відносно простих засобів і є відправною точкою для подальших досліджень генетичної основи стійкості до хвороб, розпізнавання патогенів і вродженого імунітету у коралів, що будують рифи. З точки зору збереження, ці прості аналізи на передачу інфекції забезпечують засоби для ідентифікації стійких до хвороб штамів коралів, що в поєднанні з вирощуванням коралів та місцевою пересадкою різноманітних наборів стійких до хвороб генотипів коралів забезпечить ефективний засіб для відновлення зникаючих популяцій Acropora по всьому Карибському басейну.

Матеріали і методи

Ідентифікація генотипів стагхорнових коралів

У чотирьох популяціях (Пунта Караколь, Каса Бланка, Крол Кей і Солт Крік) в Бокас-дель-Торо, Панама, були закладені постійні трансекти з міченими, генотипованими коралами-стаггонами для того, щоб забезпечити різні генотипи коралів-стаггонів для експериментів з передачі ВБД in situ і для моніторингу поширеності ВБД в польових умовах. Загалом 106 колоній коралів були пронумеровані алюмінієвими бирками вздовж постійних трансект у сітці 3×6 метрів у межах кожної з чотирьох популяцій. Невеликий фрагмент (близько 1 см) кожного корала був відібраний, поміщений безпосередньо в буфер ДНК Хаосу (концентрований гуанідин-тіоцинатовий буфер), і ДНК пізніше була екстрагована з використанням опублікованих протоколів [67]. Кожен мічений корал генотипували за п’ятьма мікросателітними локусами [локуси 166, 181, 182, 187 та 201; за [68]] з використанням модифікованих протоколів ПЛР та шляхом мультиплексування всіх п’яти продуктів ПЛР для генотипування на капілярному секвенаторі ABI 3100xl (Applied Biosystems) з використанням 4-кольорових флуоресцентних міток праймерів та стандарту розміру Liz-500. Обробка мікросателітних даних проводилась за допомогою програмного забезпечення Genescan та Genotyper (Applied Biosystems). Для аналізу використовували програми GenAElx ver. 6 [69] та GenoDive [70] використовували для ідентифікації унікальних генотипів стагхорну (та їх клонів) та розрахунку індексів клонального різноманіття. Мультилокусні генотипи з цих п’яти мікросателітних локусів дозволили ідентифікувати унікальні генотипи стагорнових коралів та їх клонів з високою ймовірністю ідентичності (pA. cervicornis (Vollmer, In Prep.)).

Передача ВБД in situ

Було проведено чотири серії експериментів з передачі in situ (у липні 2005 р., вересні 2005 р., травні 2006 р. та серпні 2006 р.) з метою оцінки стійкості до ВБД наших мічених генотипів стагхорнових коралів. Для кожного експерименту з передачі вірусу було відібрано чотири здорових фрагменти коралів (приблизно 30 см завдовжки) від кожного генотипу стагхорнових коралів і розміщено в загальних садах із шлакоблоку на ПВХ кліпсах, розташованих поруч з кожною ділянкою. На трьох з чотирьох фрагментів була зроблена спроба передачі ВБД шляхом прищеплення (тобто обв’язування кабелем) активних фрагментів ВБД, відібраних з хворих коралів у польових умовах; четвертий фрагмент був прищеплений до здорового (тобто безсимптомного) фрагмента стагхорнового коралу в якості контролю. Наявність або відсутність ВБД на кожному фрагменті потім оцінювали через 3-5 днів після передачі (рис. 1А). ВБД була легко помітною та ідентифікованою як рухомий фронт білого інтерфейсу тканин хвороби, і її легко диференціювати від локальної смертності через реакції несамоагресії, що виникають внаслідок трансплантації тканин [19].

Представлені тут дані стосуються генотипів коралів зі стагхорнами з більш ніж 5 спробами повторної передачі. Стійкі до ВБД генотипи коралів були визначені консервативно як генотипи, в яких не спостерігалося передачі ВБД. Ймовірність того, що ця стійкість до ВБД була значною, була розрахована з використанням біноміальної ймовірності [тобто Pr (відсутність інфекції ВБД) = (1-Середній рівень передачі) #Кількість повторних випробувань]. Сприйнятливі до ВБД генотипи були визначені довільно як корали з більш ніж 70% інфекцією ВБД.

Польові дослідження

Поширеність ВБД досліджували на мічених генотипах коралів у польових умовах на кожній з чотирьох дослідних ділянок у чотирьох окремих випадках (вересень 2005 р., грудень 2005 р., травень 2006 р. та серпень 2006 р.). Ці польові дані про поширеність ВБД були використані в поєднанні з дослідженнями передачі для перевірки стійкості до ВБД досліджуваних генотипів стагхорнових коралів.

Подяки

Ми дякуємо Девіду Комбошу, Метту Брекену та трьом анонімним рецензентам за корисні коментарі до цього рукопису, а також Далалу Аль-Абдулраззаку, Армандо Кастілло, Сільвії Лібро, Ванесі Гонсалес, Флавії Нунес та Йорісу Ван Альфену за допомогу в польових умовах. Ми вдячні дослідницькому та допоміжному персоналу Смітсонівського інституту тропічних досліджень за їхню цінну допомогу. Дозвіл на проведення цього дослідження було надано Національним управлінням з охорони навколишнього середовища (ANAM) Республіки Панама.

Внесок автора

Задумка та планування експериментів: С.В. ДІК. Виконав експерименти: С.В. ДІК. Проаналізував отримані дані: С.В. ДІК. Написав статтю: С.В.

Список використаної літератури

1. 1. Harvell D, Aronson R, Baron N, Connell J, Dobson A, et al. (2004) The rising tide of ocean diseases: unresolved problems and research priorities. Frontiers in Ecology and the Environment 2: 375-382.
   • Переглянути статтю
   • Google Scholar
2. 2. Harvell CD, Kim K, Burkholder JM, Colwell RR, Epstein PR та ін. (1999) Огляд: Морська екологія – Нові морські хвороби – Кліматичні зв’язки та антропогенні фактори. Наука 285: 1505-1510.
   • Переглянути статтю
   • Google Scholar
3. 3. Hughes TP, Baird AH, Bellwood DR, Card M, Connolly SR та ін. (2003) Зміна клімату, вплив людини та стійкість коралових рифів. Наука 301: 929-933.
   • Переглянути статтю
   • Google Scholar
4. 4. Lessios HA (1988) Масова смертність Diadema antillarum в Карибському басейні: що ми дізналися? Ann Rev Ecol Syst 19: 371-393.
   • Переглянути статтю
   • Google Scholar
5. 5. Smith GW, Ives LD, Nagelkerken IA, Ritchie KB (1996) Смертність морських вентиляторів у Карибському басейні. Природа 383: 487-487.
   • Переглянути статтю
   • Google Scholar
6. 6. Kim K, Harvell CD (2004) Зростання і падіння шестирічної епізоотії коралових грибів. American Naturalist 164: S52-S63.
   • Переглянути статтю
   • Google Scholar
7. 7. Аронсон Р.Б., Прехт В.Ф. (2001) Хвороба білої смуги та зміна обличчя карибських коралових рифів. Гідробіологія 460: 25-38.
   • Переглянути статтю
   • Google Scholar
8. 8. Gladfelter WB (1982) Хвороба білої смуги в Acropora palmata – наслідки для структури та росту мілководних рифів. Вісник морської науки 32: 639-643.
   • Переглянути статтю
   • Google Scholar
9. 9. Гарднер Т.А., Кот І.М., Гілл Д.А., Грант А., Уоткінсон А.Р. (2003) Довгострокове регіональне скорочення карибських коралів. Наука 301: 958-960.
   • Переглянути статтю
   • Google Scholar
10. 10. Хьюз Т.П. (1994) Катастрофи, фазові зрушення та великомасштабна деградація карибського коралового рифу. Наука 265: 1547-1551.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
11. 11. Сазерленд KP, Портер JW, Торрес C (2004) Хвороба та імунітет у карибських та індо-тихоокеанських зооксантеллатних коралів. Морська екологія – серія 266: 273-302.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
12. 12. Ward JR, Lafferty KD (2004) Невловима базова лінія морських захворювань: Чи збільшуються хвороби в океанічних екосистемах? Plos Biology 2: 542-547.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
13. 13. Аронсон Р.Б., Прехт В.Ф. (1997) Стаз, біологічне порушення та структура спільноти голоценового коралового рифу. Палеобіологія 23: 326-346.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
14. 14. Pandolfi JM, Jackson JBC (2006) Екологічна стійкість переривається в карибських коралових рифах. Екологічні листи 9: 818-826.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
15. 15. Bak RPM, Criens SR (1982) Експериментальне злиття в атлантичній акрополі (Scleractinia). Морська біологія Листи 3: 67-72.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
16. 16. […] […]
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
17. […] […] […]
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
18. […] […] […]
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
19. […] […] […]
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
20. 20. Ноултон Н., Ланг Д.С., Келлер Б.Д. (1990) Тематичне дослідження природного колапсу популяції: хижацьке винищення ямайських стагхорнових коралів після урагану. Smithsonian Contributions Marine Science 31: 1-25.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
21. 21. Баумс І.Б., Міллер М.В., Хелльберг М.Е. (2005) Регіонально ізольовані популяції зникаючого карибського корала Acropora palmata. Молекулярна екологія 14: 1377-1390.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
22. 22. Vollmer SV, Palumbi SR (2007) Обмежений потік генів у карибському коралі Acropora cervicomis: наслідки для відновлення зникаючих рифів. Журнал спадковості 98: 40-50.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
23. 23. Bak RPM, редактор. (1983) Аспекти організації спільноти в карибських кам’янистих коралах: Доповіді ЮНЕСКО з морських наук. С. 51-68.
24. 24. Хайсміт Р.К. (1982) Розмноження шляхом фрагментації в коралах. Морський екологічний прогрес, серія 7: 207-226.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
25. 25. Аронсон Р.Б., Прехт В.Ф. (2001) Еволюційна палеоекологія коралових рифів Карибського басейну. Еволюційна палеоекологія: екологічний контекст макроеволюційних змін. Видавництво Колумбійського університету. Нью-Йорк: с. 171-233.
26. 26. Анонім (2005) Види, що перебувають під загрозою зникнення: пропонований статус загрози для коралів ельхорн та стагхорн. Федеральний реєстр 70: 24359-24365.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
27. 27. Хогарт В.Т. (2006) Види, що перебувають під загрозою зникнення: остаточні визначення списку для коралів Ельхорн та Стагхорн. Федеральний реєстр, стор. 26852-26861.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
28. 28. Карпентер К.Е., Абрар М, Ебі Г, Аронсон Р.Б., Бенкс С. та ін. (2008) Третина коралів, що будують рифи, стикаються з підвищеним ризиком вимирання від зміни клімату та місцевих впливів. Наука 1159196v1159191.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
29. 29. Ritchie KB, Smith GW (1998) Хвороба білої смуги типу II. Revista De Biologia Tropical 46: 199-203.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
30. 30. Вільямс Д.Е., Міллер М.В. (2005) Спалах коралової хвороби: структура, поширеність та передача в Acropora cervicornis. Морська екологія – серія 301: 119-128.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
31. 31. Casas V, Kline DI, Wegley L, Yu YN, Breitbart M та ін. (2004) Широко розповсюджена асоціація Rickettsiales-подібної бактерії з коралами, що будують рифи. Екологічна мікробіологія 6: 1137-1148.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
32. 32. Peters EC, Oprandy JJ, Yevich PP (1983) Можливий збудник хвороби білої смуги в карибських акропоридних коралах. Журнал патології безхребетних 41: 394-396.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
33. 33. Pantos O, Bythell JC (2006) Структура бактеріальної спільноти, пов’язана з хворобою білої смуги у ельхорнових коралів Acropora palmata, визначена за допомогою культурально-незалежних методів 16S рРНК. Хвороби водних організмів 69: 79-88.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
34. 34. Вільямс Г.К. (1975) Секс та еволюція. Принстон, штат Нью-Джерсі: Princeton University Press.
35. 35. Tunnicliffe V (1981) Поломка і розмноження кам’янистого корала Acropora cervicornis. Праці Національної академії наук Сполучених Штатів Америки – Біологічні науки 78: 2427-2431.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
36. 36. Bak RPM, Engel MS (1979) Поширення, чисельність та виживання молодих герматипічних коралів (Scleractinia) та важливість стратегій життєвої історії в батьківській кораловій спільноті. Морська біологія 54: 341-352.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
37. 37. Хьюз Т.П. (1996) Демографічні підходи до динаміки спільнот: Приклад коралових рифів. Екологія 77: 2256-2260.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
38. 38. Quinn NJ, Kojis BL (2006) Оцінка потенціалу природного розмноження та штучних методів збільшення популяцій Acropora cervicornis у затоці Діскавері, Ямайка. Rev biol trop 54: 105-116.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
39. 39. Вільямс Д.Е., Міллер М.В., Крамер К.Л. (2008) Невдача з набором на Флорида-Кіс Acropora palmata, що знаходиться під загрозою зникнення карибських коралів. Коралові рифи 27: 697-705.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
40. 40. Баумс І.Б. (2008) Посібник з генетики відновлення для збереження коралових рифів. Молекулярна екологія 17: 2796-2811.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
41. 41. Баумс І.Б., Міллер М.В., Хелльберг М.Е. (2006) Географічна варіація клональної структури у рифоутворюючих карибських коралів, Acropora palmata. Екологічні монографії 76: 503-519.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
42. 42. Баумс І.Б., Париж К.Б., Черубін Л.М. (2006) Біо-океанографічний фільтр для розсіювання личинок у рифоутворюючому коралі. Лімнологія та океанографія 51: 1969-1981.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
43. 43. Галіндо Х.М., Олсон Д.Б., Палумбі С.Р. (2006) Генетика морського ландшафту: Поєднана океанографічно-генетична модель прогнозує популяційну структуру карибських коралів. Сучасна біологія 16: 1622-1626.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
44. 44. Фольмер С.В., Палумбі С.Р. (2002) Гібридизація та еволюція різноманіття рифових коралів. Наука 296: 2023-2025.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
45. 45. Arenzana-Seisdedos F, Parmentier M (2006) Генетика стійкості до ВІЛ-інфекції: Роль ко-рецепторів та ко-рецепторних лігандів. Семінари з імунології 18: 387-403.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
46. 46. Hammond-Kosack KE, Parker JE (2003) Розшифровка зв’язку рослина-патоген: нові перспективи для селекції молекулярної стійкості. Current Opinion in Biotechnology 14: 177-193.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
47. 47. Jones JDG (2001) Застосування знань про гени стійкості рослин до хвороб на практиці. Сучасна думка в біології рослин 4: 281-287.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
48. 48. Lively CM, Jokela J (1996) Клінальна варіація для локальної адаптації у взаємодії хазяїн-паразит. Праці Лондонського королівського товариства Серія B-Біологічні науки 263: 891-897.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
49. 49. Zhao ZY, Yin ZX, Weng SP, Guan HJ, Li SD та ін. (2007) Профілювання диференційовано експресованих генів у гепатопанкреасі креветок, стійких до вірусу синдрому білої плями (Litopenaeus vannamei), шляхом придушення субтрактивної гібридизації. Імунологія риб та молюсків 22: 520-534.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
50. 50. He NH, Qin QW, Xu X (2005) Диференційний профіль генів, що експресуються в гемоцитах креветок, стійких до вірусу синдрому білої плями (Penaeus japonicus), шляхом поєднання супресивної субтрактивної гібридизації та диференційної гібридизації. Антивірусні дослідження 66: 39-45.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
51. 51. Pan D, He NH, Yang ZY, Liu HP, Xu X (2005) Диференціальний профіль експресії генів у гепатопанкреасі креветок, стійких до WSSV (Penaeus japonicus), шляхом супресивної субтрактивної гібридизації. Розвиток та порівняльна імунологія 29: 103-112.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
52. 52. Luo T, Zhang XB, Shao ZZ, Xu X (2003) PmAV, новий ген, що бере участь у вірусостійкості креветок Penaeus monodon. Листи Febs 551: 53-57.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
53. 53. Ю З.Н., Го XM (2006) Ідентифікація та картування QTLs стійкості до хвороб у східної устриці, Crassostrea virginica Gmelin. Аквакультура 254: 160-170.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
54. 54. Gaffney PM, Bushek D (1996) Генетичні аспекти стійкості до хвороб устриць. Журнал досліджень молюсків 15: 135-140.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
55. 55. Brown BL, Butt AJ, Meritt D, Paynter KT (2005) Оцінка стійкості до Dermo у східних штамів устриць, протестованих в Чесапікській затоці. Дослідження аквакультури 36: 1544-1554.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
56. 56. Culloty SC, Cronin MA, Mulcahy MF (2004) Потенційна стійкість ряду популяцій устриці Ostrea edulis до паразита Bonamia ostreae. Аквакультура 237: 41-58.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
57. 57. Calvo LMR, Calvo GW, Burreson EM (2003) Подвійна стійкість до хвороб у селективно виведеної східної устриці, Crassostrea virginica, штам, випробуваний в Чесапікській затоці. Аквакультура 220: 69-87.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
58. 58. Miller DJ, Hemmrich G, Ball EE, Hayward D, Khalturin K та ін. (2007) Вроджений імунний репертуар у Cnidaria – складність предків та стохастична втрата генів. Біологія геному 8: 1-13.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
59. 59. Altizer S, Harvell D, Friedle E (2003) Швидка еволюційна динаміка та загрози хвороб для біорізноманіття. Тенденції в екології та еволюції 18: 589-596.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
60. 60. Mullen KM, Peters EC, Harvell CD (2004) Стійкість коралів до хвороб. In: Розенберг Е, Лойя Ю, редактори. Здоров’я та хвороби коралів. Берлін: Springer-Verlag. С. 377-399.
61. 61. Moore JD, Finley CA, Robbins TT, Friedman CS (2002) Синдром в’янення та відновлення популяцій морських вушок Південної Каліфорнії. Звіти Каліфорнійського кооперативного океанічного рибальства 43: 113-117.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
62. 62. Baker AC (2001) Рифові корали відбілюють, щоб пережити зміни. Природа 411: 765-766.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
63. 63. Бейкер А.С. (2003) Гнучкість та специфічність у симбіозі коралових водоростей: Різноманітність, екологія та біогеографія Symbiodinium. Щорічні огляди з екології, еволюції та систематики 34: 661-689.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
64. 64. Buddemeier RW, Fautin DG (1993) Відбілювання коралів як адаптивний механізм – перевірена гіпотеза. Bioscience 43: 320-326.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
65. 65. Rowan R, Knowlton N (1995) Внутрішньовидова різноманітність та екологічна зональність в симбіозі коралових водоростей. Праці Національної академії наук Сполучених Штатів Америки 92: 2850-2853.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
66. 66. Rowan R, Knowlton N, Baker A, Jara J (1997) Ландшафтна екологія водоростевих симбіонтів створює варіації в епізодах відбілювання коралів. Природа 388: 265-269.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
67. 67. Fukami H, Budd AF, Levitan DR, Jara J, Kersanach R та ін. (2004) Географічні відмінності видових меж серед представників комплексу Montastraea annularis на основі молекулярних та морфологічних маркерів. Еволюція 58: 324-337.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
68. 68. Баумс І.Б., Хьюз К.Р., Хелльберг М.Е. (2005) Менделівські мікросупутникові локуси для карибського коралу Acropora palmata. Морська екологія – серія 288: 115-127.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
69. 69. Peakall R, Smouse PE (2006) GENALEX 6: генетичний аналіз в Excel. Популяційно-генетичне програмне забезпечення для викладання та досліджень. Записки з молекулярної екології 6: 288-295.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar
70. 70. Meirmans PG, Van Tienderen PH (2004) Генотип і генодив: дві програми для аналізу генетичного різноманіття безстатевих організмів. Молекулярна екологія 4: 792-794.
    • Переглянути статтю
    • Google Scholar

Source: plosone.org