Епізоотичні плоскі черви порушують живлення коралів: докази паразитизму

Про симбіотичних плоских черв’яків, особливо про їх вплив на корали, ведеться багато дискусій. Акваріумісти здавна вважали плоских червів неприємністю, можливо, через їхній неестетичний вигляд, коли вони присутні у великій кількості. Щоб тримати популяції плоских черв’яків під контролем, акваріумісти використовують різні методи, як хімічні, так і біологічні (Карл 2008).

Плоскі черви, в даному випадку Waminoa sp. на Goniopora sp., зазвичай вважаються неприємністю в домашніх акваріумах.

З іншого боку, вчені протягом багатьох років з великим інтересом ставилися до плоских черв’яків. Морські біологи вже давно задаються питанням, чи слід розглядати плоских червів як мутуалістичних, паразитичних або коменсальних симбіонтів коралів. Тепер зрозуміло, що багато полікладних (від грец. polýs – багато, klados – гілка) плоских червів є хижаками коралів, або коралоїдами, які можуть поглинати цілі колонії Acropora за короткі проміжки часу (Nosratpour 2008; Rawlinson 2010). Природа акоеломорф (від грец. a = не, coelom = порожнина тіла, morph = форма) плоских червів, далеких родичів полікад, була невловимою, однак. Ці безкишкові плоскі черви зазвичай зустрічаються в акваріумах і на коралових рифах, і підозрюється, що вони знижують швидкість фотосинтезу коралових зооксантелл через затінення світла; оскільки акоеломорфні плоскі черви самі є господарями зооксантелл, висока щільність черв’яків на кораловій тканині може діяти як сонцезахисний крем, зменшуючи кількість доступного світла для коралів (Barneah et al. 2007).

Плоскі черви зустрічаються на багатьох видах коралів, включаючи Catalaphyllia jardinei.

Нещодавні дані, опубліковані Науманном та ін. (2010), показали, що ці так звані епізойні (від грец. epi – на, zoon – тварина) акоеломорфні плоскі черви живляться кораловим слизом. Позначивши слиз Fungia і Ctenactis стабільним ізотопом азоту, вони змогли отримати його ізотопну сигнатуру від плоских черв’яків (Waminoa sp.). Харчуючись кораловим слизом, плоскі черви можуть зробити корали більш чутливими до осадження, висихання після впливу повітря, ультрафіолетового випромінювання та бактеріальних інфекцій. Хоча корали, заражені плоскими черв’яками, можуть виглядати здоровими, Науманн та ін. (2010) стверджують, що “асоціація епізоотичних черв’яків Waminoa зі склерактиновими коралами потребуватиме подальших досліджень для повного з’ясування їхньої потенційної функції, включаючи можливу роль Waminoa як шкідника коралів”. “

Рік по тому члени нашої лабораторії коралів в Аквакультурі та рибальстві (Департамент тваринних наук, Вагенінгенський університет і дослідницький центр) продемонстрували, що акоеломорфні плоскі черв’яки конкурують зі своїми кораловими господарями за зоопланктон (Wijgerde et al. 2011a). Було виявлено, що ці плоскі черви, попередньо ідентифіковані як Waminoa sp., захоплюють артемію, піднімаючись з поверхні поліпа та інкапсулюючи свою здобич (див. відео нижче). Хоча плоскі черви захоплювали лише помірну кількість зоопланктону порівняно з їхнім кораловим хазяїном, ми припустили, що конкуренція між коралами та плоскими червами за здобич може бути вкрай невигідною для коралів за низької концентрації здобичі, оскільки плоскі черви, здається, є більш ефективними зоопланктоїдами порівняно з їхнім хазяїном. Це може бути особливо актуально в дикій природі, де концентрація зоопланктону в навколишньому середовищі, як правило, низька: три зоопланктера на літр води – не рідкість (Palardy et al. 2006).

Наявність двох лопатей на задніх кінцях цих плоских червів може свідчити про те, що вони належать до роду Waminoa.

На цьому відео показано, як плоскі черв’яки захоплюють Artemia nauplii. Здобич швидко знерухомлюється, після чого, ймовірно, відбувається її проковтування та перетравлення.

Без присутності природних хижаків популяції пласких червів важко контролювати в акваріумах.

Невелика колонія Euphyllia може легко приймати сотні плоских черв’яків.

Вплив плоских черв’яків на живлення коралів

Фотомікрофотографія епізоотичного акоеломорфного плоского черв’яка (Waminoa sp.), виділеного з Galaxea fascicularis. Зверніть увагу на велику кількість симбіотичних динофлагелят у тканинах черв’яка. Масштабна лінійка: 100 m.

Спираючись на наші попередні висновки, ми вирішили визначити, наскільки плоскі черви впливають на інтенсивність живлення свого корала-хазяїна. З цією метою ми використовували поодинокі поліпи склерактинового корала Galaxea fascicularis. Окремі поліпи вилучали з великої материнської колонії за допомогою пінцета і монтували на пластини з ПВХ за допомогою епоксидної смоли. Поодинокі поліпи (N=9) або використовували для експериментів разом з їх епізоотичними акоеломорфними червами, або повністю дегельмінтизували (N=9) за допомогою антигельмінтного засобу левамізолу гідрохлориду. Левамізол широко використовується в акваріумній індустрії (Карл, 2008) і викликає спазми у плоских червів, тоді як корали, здається, не зачіпаються, принаймні в концентрації 25 мг л-1 (Leewis et al., 2009). Оскільки ацеломорфні плоскі черви виробляють яйця, які можуть бути нечутливими до хімічних агентів, корали без черв’яків знову піддавалися впливу левамізолу через один тиждень. Після останньої обробки левамізолом ми дали коралам два тижні на відновлення.

За допомогою професора Ульфа Йонделіуса (Ulf Jondelius) з Naturhistoriska riksmuseet (Стокгольм, Швеція) ми ідентифікували плоских черв’яків, що мешкають у наших коралах, за допомогою аналізу ДНК. Це показало, що черв’яки належать до роду Waminoa (родина Convolutidae), який зустрічається на багатьох видах коралів (Barneah et al. 2007; Haapkylä et al. 2009; Naumann et al. 2010). Тканини плоских червів містили високу щільність симбіотичних водоростей, можливо, Symbiodinium або Amphidinium sp.

Швидкість живлення Galaxea fascicularis, з плоскими черв’яками та без них, при різних концентраціях здобичі. (A) Захоплена, (B) випущена та (C) утримана здобич окремими поліпами, виражена як науплі поліп-1 30 хв-1, при трьох різних концентраціях здобичі; 250, 500 та 1 000 науплі L-1, без (чорні смуги) або з епізоотичними плоскими черв’яками (сірі смуги). Значення є середнім значенням + s.d. (N=9). *Позначає достовірну різницю (P

Після періоду відновлення ми інкубували поліпів окремо в проточній комірці протягом 30 хвилин разом з щойно вилупленими личинками Artemia nauplii (личинками розсільних креветок), під час якого реєстрували їхню харчову активність (докладніше див. Wijgerde 2011b). Щоб визначити, чи збільшиться негативний вплив плоских черв’яків, якщо такий є, при меншій доступності здобичі, ми інкубували кожен поліп при трьох різних концентраціях здобичі (250, 500 і 1 000 Artemia nauplii L-1 ). Ці концентрації були обрані, оскільки вони відображають умови аквакультури, а також для того, щоб забезпечити достатню кількість кормових подій під час коротких інкубацій. Оскільки кожен кораловий поліп піддавався впливу трьох концентрацій, ми рандомізували ці обробки для кожного поліпа, щоб мінімізувати вплив часу (наприклад, корали могли навчитися на першому експериментальному циклі, що призвело до більшої кількості годувань під час другого та третього експериментів). Кожному кораловому поліпу дозволялося відпочивати протягом одного тижня між експериментами. Під час аналізу відеозаписів було оцінено кілька змінних: захоплення, вивільнення та утримання (захоплення мінус вивільнення) здобичі кораловими поліпами; захоплення та вивільнення здобичі плоскими черв’яками; здобич, викрадена з корала плоскими черв’яками; загальна кількість плоских черв’яків, присутніх на оральному диску корала; та сукупний час, проведений плоскими черв’яками на оральному диску корала.

Під час усіх обробок поліпи G. fascicularis були активними і добре розрослися. Всі поліпи захоплювали, випускали та утримували здобич зоопланктону за допомогою слизу. Науплії або заковтувалися, або перетравлювалися ззовні за допомогою мезентеріальних ниток, які виводилися через рот і тимчасові отвори в ектодермі ротового диска. Показники захоплення при концентраціях здобичі 250 і 500 науплій L-1 були подібними для безчерв’ячних і черв’ячних коралів. На відміну від цього, дегельмінтизовані поліпи захоплювали значно більше здобичі при найвищій концентрації здобичі – 1000 наупліїв л-1 . Така ж закономірність була виявлена для вивільнення та утримання здобичі, де безчерв’ячні поліпи вивільняли та утримували більше здобичі порівняно з поліпами, що містять черв’яків, при концентрації 1,000 наупліїв L-1 .

Статистичний аналіз даних показав, що вища концентрація здобичі призводить до вищої швидкості живлення, причому між цими двома змінними існує приблизно лінійна залежність. Цей лінійний вплив щільності здобичі на живлення коралів неодноразово описувався в літературі (Clayton and Lasker 1982; Ferrier-Pagès et al. 1998; Houlbrèque et al. 2004a; Lasker 1982; Lewis 1992) і пояснюється тим, що при більш високій щільності здобичі корали зустрічають і захоплюють більше здобичі (до певного моменту, після якого настає перенасичення). Однак цей лінійний ефект був виявлений тільки для безчерв’ячних поліпів. Корали, що містять плоских черв’яків, не демонстрували більш високих темпів годування, коли концентрація здобичі була підвищена. Крім того, ми виявили негативний вплив плоских червів на швидкість живлення коралів лише при найвищій концентрації здобичі. При 250 і 500 наупліях L-1 негативні тенденції були помітні, але вони не були значними.

Огляд епізоотичного плоского черв’яка, що захопив одну науплію Artemia. Зліва вгорі: плоский черв’як (Waminoa sp.), в якому мешкає G. fascicularis. Вгорі праворуч: плоский черв’як піднімає свій передній край з поверхні поліпа. Внизу зліва: черв’як складається над здобиччю. Внизу праворуч: черв’як притискає здобич до поверхні корала. Луска: 1 мм.

Захоплення здобичі та клептопаразитизм епізоотичних плоских червів

Було виявлено, що не тільки корали захоплюють здобич; плоскі черви захоплювали науплій, піднімаючись з поверхні коралів і інкапсулюючи свою здобич, подібно до ганчірки, перекинутої через стіл. Спостерігався подальший параліч здобичі, за яким, можливо, слідувало проковтування і перетравлення в синцитіальній травній системі черв’яка (мережа з’єднаних між собою клітин, які служать примітивним кишечником). Деякі плоскі черв’яки захоплювали додаткову здобич, утримуючи раніше захоплену здобич, при цьому на одного черв’яка припадало максимум два об’єкти здобичі, хоча така поведінка була рідкісною. Ми не спостерігали вивільнення здобичі.

Цікаво, що плоскі черви крали здобич у свого господаря, видаляючи науплії з поверхні поліпа після захоплення коралом. Це регулярно відбувалося протягом декількох хвилин після того, як корали захоплювали науплії. У відносному вираженні ці показники крадіжок дорівнювали 50,0±2,1, 5,3±3,3 та 22,2±2,8% здобичі, попередньо захопленої коралами у трьох концентраціях здобичі, відповідно. Транслокації науплій або органічного матеріалу від плоских червів до коралів-хазяїв не спостерігалося. Ми також не виявили значного впливу концентрації здобичі на захоплення здобичі плоскими черв’яками або на кількість здобичі, викраденої з коралів-господарів. Знову ж таки, тенденція була помітна, але вона не була значущою.

Захоплення здобичі та клептопаразитизм епізоотичних плоских червів. (А) Загальна кількість захопленої здобичі з товщі води та (Б) викраденої здобичі з коралів-господарів епізоотичними плоскими черв’яками, що мешкають на одному кораловому поліпі, виражена в наупліях 30 хв-1, при трьох різних концентраціях здобичі: 250, 500 та 1 000 науплій L-1. Значення є середнім значенням + s.d. (N=9).

Як плоскі черви погіршують живлення коралів?

Виходячи з наших результатів, очевидно, що епізоотичні акоеломорфні плоскі черви погіршують здатність їхніх коралових хазяїв харчуватися зоопланктоном. Однак, здається, що плоскі черви знижують швидкість живлення коралів лише при високій концентрації здобичі. Чим це може бути пояснено?

Плоскі черви можуть зменшувати живлення коралів-хазяїв за рахунок декількох механізмів: конкуренції з коралом-хазяїном за здобич зоопланктону (здобич, яка знаходиться в безпосередній близькості до коралового поліпа, регулярно захоплюється епізоотичними плоскими червами замість корала); фізичного блокування ротового диска хазяїна; видалення слизу з ротового диска; і, нарешті, клептопаразитизму. При різних концентраціях здобичі ці чотири механізми можуть різною мірою сприяти порушенню харчування коралів-хазяїв.

Оскільки швидкість живлення плоских червів була помірною порівняно з безчерв’ячним коралом-хазяїном (3,2±4,0 проти 16,9±10,3 науплій 30 х в-1 при 1000 науплій л-1 ), ефект конкуренції не пояснює загальне зниження захоплення здобичі коралів плоскими червами, яке становило 14,2±10,9 науплій поліпі в-1 30 х в-1 при 1000 науплій л-1 . Таким чином, потенційними механізмами, за допомогою яких плоскі черви порушують здатність коралів живитися зоопланктоном, залишаються фізичне блокування орального диска, видалення слизу з диска та клептопаразитизм. Фізичне блокування ротового диска плоскими червами, ймовірно, знижує ефективність харчування, оскільки не всі щупальця здатні реагувати на здобич, що надходить. Однак, оскільки ми виявили, що присутність плоских черв’яків та кумулятивний час, проведений на ротовому диску, не відрізнявся між концентраціями здобичі, це не може задовільно пояснити відсутність ефекту плоских черв’яків при 250 та 500 наупліях L-1 . Випасання плоскими черв’яками коралового слизу, як було продемонстровано для Waminoa sp. (Naumann et al. 2010), може призвести до погіршення захоплення здобичі через зниження адгезивних властивостей поліпа. Дійсно, при концентрації в навколишньому середовищі 1,000 науплій L-1 спостерігалося, що здобич взаємодіє з кораловими поліпами, що містять плоских червів, не прилипаючи до їхніх щупалець у ряді випадків. Така відсутність прилипання не спостерігалася у поліпів, у яких були видалені симбіотичні плоскі черв’яки. Це дозволяє припустити, що спостережуване погіршення захоплення та утримання здобичі при 1000 науплій L-1 було спричинене слизом, що випасається плоскими черв’яками, обмежуючи здатність поліпів захоплювати та утримувати більшу кількість науплій при вищих концентраціях здобичі. Нарешті, крадіжка здобичі плоскими черв’яками явно сприяла зменшенню харчування коралів. Така поведінка відома як клептопаразитизм (від грец. klepto – красти), специфічна форма паразитизму, коли паразит краде ресурси у іншого виду. Така поведінка є вигідною для паразита, оскільки економить час і енергію, що витрачаються на збір ресурсів, і, очевидно, невигідною для хазяїна. Поширеним прикладом морських клептопаразитів є чайки, які регулярно крадуть здобич у пірнаючих птахів.

Waminoa sp. ховаються між щупальцями цієї колонії Galaxea fascicularis, де вони крадуть здобич, раніше придбану їх кораловим господарем. Спалах камери виявляє цих незрозумілих черв’яків з їхньою коричневою плямистою тканиною, особливістю, яка є результатом їхнього симбіозу з водоростями.

Наслідки для коралів

Крім зниження здатності до захоплення здобичі, корали, що приймають плоских червів, втрачають значну частину захопленої здобичі (від 5,3±3,3 до 50,0±2,1%) для своїх епізоотичних плоских червів. Ця втрата здобичі призводить до значної втрати поживних речовин для коралів. Це може призвести до дефіциту амінокислот та жирних кислот, які поглинаються зоопланктоном і є важливими для росту коралів (Houlbrèque and Ferrier-Pagès 2009). Таким чином, корали з високою щільністю плоских черв’яків можуть зазнавати уповільнення росту як в умовах аквакультури, так і в дикій природі. В останньому випадку плоскі черви можуть бути особливо шкідливими, оскільки швидкість живлення коралів на рифах обмежена низькою доступністю здобичі. На рифах корали можуть втрачати до 100% своєї щоденної здобичі через епізоотичних плоских черв’яків. Враховуючи той факт, що в Червоному морі та Індо-Тихоокеанському регіоні були виявлені значні популяції асоційованих з коралами плоских червів (Barneah et al. 2007; Haapkylä et al. 2009; Naumann et al. 2010), епізоотичні плоскі черви можуть обмежувати ріст коралів, погіршуючи як фотосинтез, так і живлення.

Наразі ми змушені зробити висновок, що асоційований з коралами Waminoa sp. у нашій лабораторії є епізоотичним паразитом. Майбутні дослідження можуть виявити, що більшість, якщо не всі, види Waminoa spp. ставлять під загрозу ріст і здоров’я коралів, коли вони присутні у високій щільності. Те ж саме може стосуватися і представників роду Convolutriloba, які також часто зустрічаються на коралах. Останні польові дані свідчать про те, що Waminoa spp. викликають втрату тканин у склерактинових коралів, що, на думку авторів, може бути викликано зниженням дихання коралів, їх здатності до харчування та скидання осаду (Hoeksema and Farenzena 2012).

Наслідки для акваріумістів

Для акваріумістів обмеження популяцій плоских червів у неволі може бути доцільним, щоб запобігти шкідливому довгостроковому впливу на корали. Щоб зменшити потенційний негативний вплив акоеломорфних плоских червів на живлення та ріст коралів, можна ввести природних хижаків, щоб тримати чисельність плоских червів під контролем. Існують докази того, що деякі раки (наприклад, Halichoerus spp.), дракони (наприклад, Synchiropus splendidus) та голяки (Chelidonura varians) активно полюють на плоских черв’яків (Carl 2008; Nosratpour 2008; seaslugforum.net). Хімічна обробка коралів антигельмінтиками, такими як левамізол, добре працює, але це трудомісткий процес і може негативно вплинути на здоров’я коралів у довгостроковій перспективі.

Плоскі черви є природною частиною рифової екосистеми і не обов’язково завдають шкоди коралам, якщо їх чисельність підтримується на низькому рівні.

Закінчити цю статтю хотілося б словами про те, що негативне ставлення людей до плоских черв’яків не зовсім виправдане. Ці цікаві тварини є природною частиною рифової екосистеми, слугують джерелом їжі для хижих риб та гологолових молюсків. Можливо навіть, що плоскі черви виділяють відходи життєдіяльності, які поглинаються їхнім коралом-хазяїном. Якби це було правдою, наше уявлення про симбіоз між плоскими черв’яками та коралами знову змінилося б. Якщо популяції пласких червів тримати під контролем, вони можуть стати цікавим доповненням до акваріума.

Завантажити статтю можна на сайті Biology Open.

Список використаних джерел

1. Barneah O, Brickner I, Hooge M, Weis VM, LaJeunesse TC, Benayahu Y (2007) Тристоронній симбіоз: акоеломорфні черви, корали та одноклітинні водорості-симбіонти в Ейлаті (Червоне море). Мар Біол 151:1215-1223
2. Карл М (2008) Хижаки та шкідники коралів у неволі. In: Leewis RJ, Janse M (Eds) Advances in Coral Husbandry in Public Aquariums – Public Aquarium Husbandry Series, Volume 2, Burgers’ Zoo, Arnhem, 31-36
3. Клейтон В.С., Ласкер Х. (1982) Вплив світлової та темнової обробки на живлення рифового корала Pocillopora damicornis. J Exp Mar Biol Ecol 63:269-279
4. Ferrier-Pagès C, Allemand D, Gattuso JP, Jaubert J, Rassoulzadegan F (1998) Мікрогетеротрофія у зооксантелатного корала Stylophora pistillata: Вплив світла та щільності війок. Limnol Oceanogr 43:1639-1648
5. Haapkylä J, Seymour AS, Barneah O, Brickner I, Hennige S, Suggett D, Smith D (2009) Асоціація Waminoa sp. (Acoela) з коралами в морському парку Wakatobi, Південно-Східний Сулавесі, Індонезія. Mar Biol 156:2021-1027
6. Hoeksema BW, Farenzena ZT (2012) Втрата тканин у коралах, заражених акоеломорфними плоскими черв’яками (Waminoa sp.). Коралові рифи 31:869
7. Houlbrèque F, Ferrier-Pagès C (2009) Гетеротрофія в тропічних склерактинових коралах. Biol Rev Camb Philos 84:1-17
8. Houlbrèque F, Tambutté E, Richard C, Ferrier-Pagès C (2004) Важливість мікро-дієти для склерактинових коралів. Mar Ecol Prog Ser 282:151-160
9. Ласкер Р.Р., Сирон Д.А., Клейтон В.С. (1982) Реакція на годування Hydra viridis: вплив щільності здобичі на швидкість захоплення. Biol Bull 162: 290-298
10. Leewis RJ, Wijgerde T, Laterveer M, Osinga R (2009) Робота з акваріумними коралами – Книга протоколів з розведення та утримання склерактинських коралів. Роттердамський зоопарк, Роттердам
11. Льюїс Д.Б. (1992) Гетеротрофія у коралів: Хижацтво зоопланктону гідрокоральною Millepora complanata. Mar Ecol Prog Ser 90:251-256
12. Науманн М.С., Майр К., Струк У., Уайлд С. (2010) Стабільний ізотопний склад та маркування коралового слизу: експериментальні докази поглинання слизу епізоотичними ацеломорфними черв’яками. Mar Biol 157:2521-2531
13. Nosratpour F (2008) Спостереження за полікладним плоским черв’яком, що впливає на акропорідні корали в неволі. In: Leewis RJ, Janse M (Eds) Advances in Coral Husbandry in Public Aquariums – Public Aquarium Husbandry Series, Volume 2, Burgers’ Zoo, Arnhem, 37-46
14. Palardy JE, Grottoli AG, Matthews KA (2006) Вплив природних змін концентрації зоопланктону на швидкість годування двох видів коралів у східній частині Тихого океану. J Exp Mar Biol Ecol 331:99-107
15. Rawlinson KA, Gillis JA, Billings RE, Borneman EH (2011) Таксономія та історія життя акропорового плоского черв’яка Amakusaplana acroporae nov. sp. (Polycladida: Prosthiostomidae). Коралові рифи 30:693-705
16. Форум морських слимаків, www.seaslugforum.net
17. Wijgerde T (2011b) Акваріумні корали: Харчування зоопланктону коралами недооцінене. Advanced Aquarist 10(10)
18. Wijgerde T, Schots P, van Onselen E, Janse M, Karruppannan E, Verreth JAJ, Osinga R (2012) Епізоотичні акоеломорфні плоскі черви погіршують живлення зоопланктону склерактинових коралів Galaxea fascicularis. Biol Open x:xx-xx
19. Wijgerde T, Spijkers P, Verreth J, Osinga R (2011a) Епізоотичні акоеломорфні плоскі черви конкурують зі своїми кораловими господарями за зоопланктон. Коралові рифи DOI: 10.1007/s00338-011-0781-z

Source: reefs.com