Беспозвоночные аквариума: Aiptasia, динофлагеллятные водоросли и цианобактерии – трехсторонний симбиоз?

Род Aiptasia содержит несколько видов тропических анемонов, которые встречаются по всему миру. Эти анемоны, подобно многим другим снидариям, таким как кораллы, строящие рифы, сформировали мутуалистический симбиоз с динофлагеллярными водорослями, известными как зооксантеллы (Venn et al. 2008), которые переносят фотоавтотрофно произведенные органические соединения на своего хозяина. Помимо использования света, Aiptasia питаются широким спектром твердых органических веществ, начиная от копепод и науплий артемии и заканчивая сушеным рыбьим кормом.

Aiptasia, вооруженные мощными нематоцитами, являются Немезидой многих аквариумистов.

Поскольку Aiptasia имеют как автотрофный, так и гетеротрофный способы питания, эти кишечнополостные процветают в хорошо и плохо освещенных местах обитания, а также в полной темноте, при условии наличия достаточного количества пищевых частиц. Например, сообщалось, что полностью обесцвеченные анемоны растут в трубах из ПВХ, полагаясь исключительно на гетеротрофию. Более того, Aiptasia могут переносить большие колебания температуры, pH и солености, а также выживать в живом камне, находящемся некоторое время на воздухе.

Помимо своей живучести, Aiptasia могут очень эффективно размножаться в аквариумах. Aiptasia spp. в основном размножаются бесполым путем через процесс, называемый разрывом педали (Hunter 1984), во время которого части педали или базального диска отламываются, а затем регенерируют в новые, более мелкие анемоны. Эти новые клоны увеличиваются в размерах, пока не станут совершенными копиями своего родительского анемона. Их половое размножение подразумевает выделение гамет (яйцеклеток и сперматозоидов), после чего оплодотворенные яйцеклетки развиваются во внешнюю среду в личинки планулы (Chen 2008). Эти планулы или размножающиеся особи могут поселиться на любом субстрате. Рост Aiptasia обычно бывает обильным, и они могут вытеснить других беспозвоночных, если не контролировать их популяцию. Их мощные нематоциты часто повреждают и убивают соседних беспозвоночных, включая кораллы, в борьбе за пространство. Эти способности делают Aiptasia Немезидой многих аквариумистов, поэтому для их уничтожения используются как химические, так и биологические методы.

Aiptasia быстро размножаются бесполым путем в аквариумах, посредством разрыва педалей.

Трехсторонний симбиоз?

Недавно я наблюдал за поведением Aiptasia sp. (возможно, индо-тихоокеанской A. pulchella) в лаборатории, где этот вид выращивается в олиготрофных системах аквакультуры кораллов. Особи оседали на цианобактериальных матах, которые, в свою очередь, росли на стекле аквариума, ПВХ, насосах, кораллах и раковинах брюхоногих моллюсков. За двумя исключениями, поселение Aiptasia не наблюдалось на поверхностях без цианобактерий. Такое преимущественное поселение Aiptasia sp. на цианобактериальных матах предполагает симбиотические отношения между анемоной и бактериями. Этот симбиоз может быть основан на транслокации азота в форме аммиака или аммония от цианобактерий к Aiptasia. Чтобы прояснить этот вопрос, я кратко остановлюсь на симбиозе между различными типами клеток, встречающихся в цианобактериальных матах, который также называется бактериальным консорциумом.

Цианобактерии способны к диазотрофному росту, что означает, что они способны преобразовывать или фиксировать газ динитроген (N₂) в аммиак (NH₃) с помощью фермента нитрогеназы (Postgate 1998). Аммиак, в свою очередь, далее усваивается в виде аминокислоты глутамата (глутаминовой кислоты), что является примером биосинтеза. Глутамат может быть преобразован в другие аминокислоты и белки, так называемый метаболический путь, который важен для роста организма. Однако фиксация азота затруднена присутствием кислорода. Цианобактерии решили эту проблему с помощью гетероцист – специализированных бактериальных клеток, которые защищены от фотосинтетического кислорода, вырабатываемого основной массой цианобактерий в мате, многочисленными клеточными стенками (Fay 1992). Гетероцисты фиксируют и переносят азот в виде аммиака к фотосинтезирующим клеткам мата, в то время как эти последние клетки обеспечивают гетероцисты органическим углеродом. Таким образом, консорциум цианобактериальных клеток способен преобразовывать углекислый газ (CO₂) и динитроген (N₂) в органические соединения для роста. Эта стратегия позволяет цианобактериям преодолевать азотное ограничение, что дает им возможность расти в олиготрофной среде с низким уровнем азота. Примерами являются Anabaena sphaerica и Nostoc punctiforme.

Aiptasia sp. поселилась на цианобактериальных матах, которые в свою очередь выросли на пластинах ПВХ, коралле Seriatopora hystrix и брюхоногом Astraea sp. Масштабные линейки: 10 мм.

Аналогичным образом Aiptasia также может испытывать азотный дефицит. Эти анемоны преодолели углеродное ограничение путем формирования мутуалистического симбиоза с динофлагеллятовыми водорослями, которые снабжают их органическими соединениями (или фотосинтатами), такими как глицерин, полученный в результате фотосинтеза. Эти фотосинтаты могут, однако, испытывать дефицит азота, что требует дополнительного поглощения питательных веществ для роста (Houlbrèque and Ferrier-Pagès 2009). Кораллы пошли дальше, объединившись с цианобактериями, которые в данном контексте называются зооцианеллами, рядом с зооксантеллами. Внутриклеточные азотфиксирующие цианобактерии обеспечивают склерактиновые кораллы значительным количеством азота (Lesser et al. 2004), от которого зооксантеллы получают прямую выгоду. Та же стратегия – формирование трехстороннего симбиоза между животным, динофлагеллятной водорослью и бактериями – возможно, была принята анемонами из рода Aiptasia. Вместо или наряду с внутриклеточными зооцианеллами, Aiptasia spp. могут использовать свободноживущие цианобактерии в качестве симбионтов. Более конкретно, эктодерма (или кожа) анемонов может физически взаимодействовать с гетероцистами, живущими в цианобактериальных матах. Аммиак (NH₃), вырабатываемый гетероцистами, может поглощаться через эктодерму животного. Известно, что Aiptasia поглощают аммиак из внешней среды, после чего он усваивается в глутамат клетками анемона и его симбиотическими зооксантеллами (Stambler 2011 и ссылки на него), таким же образом, как и у цианобактерий. Хотя глутамат может быть преобразован в белки для роста, анемонам требуется аммиак в качестве предшественника, который обычно присутствует только в низких концентрациях. С этой точки зрения, поселение на цианобактериальных матах может быть полезным для Aiptasia: аммиак, производимый цианобактериями, может быть поглощен анемоной через аборальную эктодерму базального диска или колонки. Это обеспечит этим анемонам и их симбиотическим зооксантеллам доступ к автотрофно фиксированному углероду и азоту, позволяя Aiptasia spp. быстро расти в среде с ограниченным азотом, как и их симбиотическим цианобактериям. Представленная ниже гипотетическая модель дает представление об этом симбиозе:

Гипотетическая модель симбиоза между цианобактериями и Aiptasia spp. Гетероцисты в цианобактериальных матах поглощают растворенный газ динитроген (N2) из морской воды и превращают его в аммиак (NH3) с помощью фермента нитрогеназы (NG). Впоследствии аммиак поглощается аборальной эктодермой и гастродермой Aiptasia и ее симбиотическими зооксантеллами (изображенными здесь в виде коричневой сферы). Наконец, аммиак ассимилируется в аминокислоту глутамат (GA) ферментом глутаматдегидрогеназой (GLDH) и используется для роста анемона и его симбиотических водорослей. Модель основана на Stambler (2011) и ссылках на него.

Этот возможный симбиоз между Aiptasia, зооксантеллами и цианобактериями может объяснить обилие этих анемонов в олиготрофных средах, включая аквариумы с сильным обезжириванием, и их предпочтение цианобактериальных матов в качестве субстрата для поселения. Обнаружение потенциальных симбиотических бактерий в эктодерме Aiptasia pallida (McKinstry et al. 1989, Palincsar et al. 1989) придает достоверность выдвинутой выше гипотетической модели, которая предусматривает тесную связь между гетероцистными цианобактериями и аборальной эктодермой Aiptasia. Для подтверждения того, происходит ли транслокация аммиака из гетероцист в Aiptasia, потребуются дополнительные исследования, например, с использованием меченного изотопами аммиака. Кроме того, было бы интересно определить, при какой концентрации аммиака такое поведение при поселении больше не происходит, и влияет ли кормовой (богатый азотом) зоопланктон на выбор потомства для поселения.

Когда цианобактерии доступны, а концентрация аммиака низкая, Aiptasia, похоже, предпочитают селиться на цианобактериальных матах.

Если Aiptasia могут извлекать пользу из азотистых выделений гетероцистных цианобактерий, анемоны должны будут найти их. Aiptasia может быть притянута к цианобактериальным матам хемотаксисом, то есть химические вещества, выделяемые бактериями, включая аммиак, могут привлекать анемонов. Например, когда фрагменты педального диска, выпущенные родительской анемоной, сталкиваются с цианобактериальным матом, высокий уровень аммиака может вызвать реакцию поселения. Впоследствии фрагмент восстанавливается, после чего он может получать пользу от аммиака, выделяемого гетероцистами. Получают ли цианобактерии пользу (мутуализм) или даже страдают (паразитизм) от этого симбиоза, еще предстоит выяснить. Этот симбиоз может быть примером комменсализма, когда аиптазия получает пользу, оказывая нейтральное воздействие на бактерии.

В домашнем аквариуме

Даже если Aiptasia поселится на субстратах без цианобактериального покрова, может быть полезно минимизировать рост цианобактерий в аквариуме, так как это может способствовать поселению и, следовательно, выживанию размножающихся Aiptasia. Это может быть особенно верно, если концентрация аммиака и, возможно, нитратов в аквариуме низкая, т.е. азот ограничивает рост Aiptasia. Пока не ясно, при какой концентрации аммиака поглощение этого питательного вещества больше не ограничивает рост анемонов, однако, скорее всего, эта концентрация будет выше средней концентрации аммиака в морских аквариумах. Использование GFO для поддержания низкой концентрации фосфатов в аквариумной воде может помочь в предотвращении образования цианобактериальных матов, и, в свою очередь, может несколько замедлить бесполое размножение Aiptasia.

В любом случае, Aiptasia, вероятно, всегда будет считаться вредителем аквариума. На мой взгляд, эти существа очаровательны: они сформировали сложные отношения с динофлагеллятовыми водорослями и, возможно, цианобактериями, что позволяет им использовать солнечную энергию и растворенный азотный газ рядом с планктоном. Когда в аквариум вводятся хищники, такие как некоторые рыбы-бабочки (Chelmon rostratus) или мятные креветки (Lysmata wurdemanni), популяции Aiptasia можно держать под контролем. В таких случаях эти анемоны могут стать скорее интересным дополнением к аквариуму, чем помехой.

Ссылки

1. Chen C, Soong K, Chen CA (2008) Самые маленькие ооциты среди ширококрылых актиний и уникальный лунный репродуктивный цикл в однополой популяции морского анемона Aiptasia pulchella (Anthozoa: Actinaria). Zool Stud 47:37-45
2. Fay P (1992) Кислородные отношения при фиксации азота у цианобактерий. Microbiol Mol Biol Rev 56:340-373
3. Houlbrèque F, Ferrier-Pagès C (2009) Heterotrophy in tropical scleractinian corals. Biol Rev Camb Philos 84:1-17
4. Hunter T (1984) The energetics of asexual reproduction: Разрыв педали у симбиотического морского анемона Aiptasia pulchella (Carlgren, 1943). J Exp Mar Biol Ecol 83:127-147
5. Lesser MP, Mazel CH, Gorbunov MY, Falkowski PG (2004) Discovery of symbiotic nitrogen-fixing cyanobacteria in corals. Наука 305:997-1000
6. McKinstry MJ, Chapman GB, Spoon DM, Peters EC (1989) Появление бактериальных колоний в эпидермисе щупалец морской анемоны Aiptasia pallida (Anthozoa: Actinaria). Trans Am Micr Soc 108:239-244
7. Palincsar EE, Jones WR, Palincsar JS, Glogowski MA, Mastro JL (1989) Bacterial aggregates within the epidermis of the sea anemone Aiptasia pallida . Biol Bull 177:130-140
8. Постгейт Дж (1998) Фиксация азота, 3-е издание. Издательство Кембриджского университета, Кембридж, Великобритания
9. Stambler N (2011) Симбиоз морских микроводорослей/цианобактерий и беспозвоночных: Обмен энергии на стратегический материал. 385-414. In: Seckbach J, Dubinsky Z (Eds.) All flesh is grass – Plant-animal interrelationships, Springer, Dordrecht, 531 p.
10. Venn AA, Loram JE, Douglas AE (2008) Photosynthetic symbioses in animals. J Exp Bot 59:1069-1080

Source: reefs.com