Рифові риби є продуктами свого середовища існування

Викликані хижаками зміни в рості очей та помилкових очних плям

Уна М. Леннстедт, Марк І. Маккормік та Дуглас П. Чіверс

Вперше опубліковано в Nature.com Scientific Reports (Відкритий доступ, ліцензія Creative Commons Attribution 3.0 Unported License)

Анотація

Тваринний світ сповнений яскравих кольорів і вражаючих візерунків, які служать для того, щоб приховати особин або привернути увагу оточуючих. Помилкові очні плями поширені в різних таксонах тварин і є одними з найпомітніших міток у природі. Розуміння адаптивного значення плям на очах здавна приваблювало еволюційних екологів. В роботі вперше показано, що розмір очних плям є пластичним і збільшується під впливом хижаків. З ростом очних плям пов’язане відповідне зменшення росту очей у молодих особин амбрової риби, Pomacentrus amboinensis. Ці морфологічні зміни, ймовірно, спрямовують атаки подалі від області голови. Вплив хижаків також викликав зміни в поведінці та морфології здобичі. Такі зміни можуть запобігати або стримувати напади та збільшувати швидкість ривка, що сприяє втечі. Риби, що зазнали впливу хижаків, мали значно вищу виживаність, зазнавши лише 10% смертності, в той час як контрольна група зазнала 60% смертності через 72 години після випуску.

Вступ

Забарвлення часто є адаптацією до екологічного тиску, а сама різноманітність забарвлень є важливою формою морфологічної еволюції тварин 1 . Багато наземних комах, особливо лускокрилі, а також морські та прісноводні риби часто характеризуються однією або кількома помітними очними плямами, присутніми на менш важливих ділянках тіла 2, 3 . Несправжні очні плями – це великі темні кола, оточені світлим кільцем, яке вважається райдужною оболонкою навколо зіниці, що імітує зовнішній вигляд ока хребетних тварин. Пристосувальне значення помилкових плям у здобичі давно обговорюється серед екологів. Десятиліття досліджень привели до чотирьох гіпотез щодо їх функції, і їх наявність пояснюється – як відлякування хижаків (гіпотеза залякування 4), як техніка відволікання уваги хижаків на нежиттєво важливі ділянки тіла (відволікаюча гіпотеза 5), як форма сигналізації статусу (тобто гіпотеза сигналізації статусу 6) або просто як еволюційний пережиток, що більше не використовується 7 .

Через широке розповсюдження очних плям у різних неспоріднених таксонів, вважається, що ці “помилкові очі” розвинулися у відповідь на селективний тиск 3 . Пауелл 8 виявив, що помітний чорний кінчик хвоста (який, як вважається, імітує око) у довгохвостих білих ласок (Mustela frenata) зменшує хижацтво з боку пташиних хижаків. Яструби, що нападали на моделі білої ласки в засніжених умовах, частіше плуталися і атакували помітний кінчик хвоста, часто втрачаючи свою ціль. Аналогічно, Блест 4 і Сміт 9 виявили, що хижаки частіше спрямовували свої атаки на помітні очні плями, які були намальовані на здобичі комах. Схоже, що кольорові візерунки, які імітують очі, можуть бути ефективною міткою відхилення для багатьох різних видів здобичі, хоча адаптивне значення цього ще має бути перевірено. Було виявлено, що хижаки викликають разючі зміни в рості та морфології у різних видів здобичі (наприклад, глибина тіла 10, 11 ), але чи впливає присутність хижаків на розвиток плям на очах здобичі, ніколи не перевірялося.

На додаток до запуску морфологічних захисних механізмів, сигнали від хижаків та/або поранених особин також впливають на поведінку здобичі. Присутність споживачів індукує “анти-хижацьку поведінку” у здобичі, таку як зменшення кількості їжі, зниження активності та збільшення використання притулків 12 . Ці поведінкові захисні механізми в кінцевому підсумку впливають на успіх здобичі, змінюючи баланс між захисною поведінкою та іншими видами діяльності, що сприяють пристосуванню. Відносна важливість сигналів хижака у впливі на поведінку та виживання здобичі привернула увагу в ряді досліджень 12, 13, але лише деякі дослідження розглядали, як різні сигнали хижака одночасно впливають на розвиток здобичі, її забарвлення та поведінку протягом тривалого періоду часу (але див. 14). Зменшення хижацтва за допомогою поведінкових та фізіологічних засобів може потенційно підвищити короткострокове виживання, але також може призвести до зниження загальної пристосованості та зниження виживання в довгостроковій перспективі.

Молодь риби-носорога має світле забарвлення тіла та помітні очні плями на задньому спинному плавці, які зникають, коли особини наближаються до статевої зрілості. Риба-самка є численним компонентом рибного співтовариства Великого Бар’єрного рифу, з високою вразливістю до хижаків під час розмноження 15 , і являє собою корисний організм, за допомогою якого можна дослідити, як постійний вплив хижаків впливає на ріст і забарвлення, і як ці зміни можуть надавати перевагу виживанню особин у їхньому природному середовищі. Таким чином, в даному дослідженні було вивчено, як сигнали загрози від звичайного хижака, Pseudochromis fuscus, опосередковано впливають на розвиток і продуктивність молодих риб-самок, Pomacentrus amboinensis. Зокрема, ми перевірили, як безперервний вплив хижака на морфологію здобичі (глибина тіла, BD; стандартна довжина, SL), розмір очної плями (загальний діаметр), загальний видимий розмір ока та поведінку протягом 6-тижневого періоду, після чого спостерігали за виживанням у польових умовах. Зазвичай P. amboinensis втрачає свої очні плями у віці 7 років, але ми припустили, що якщо очні плями еволюціонували як захист від споживачів, то постійний вплив хижаків на здобич призведе до подальшого зростання очної плями.

Результати

Відмінності в морфології між методами лікування

На тижні 0 не було ніяких відмінностей у морфологічних вимірах (ANCOVA зі стандартною довжиною в якості коваріації; глибина тіла F_{2, 89} = 0,93, p = 0,09; розмір очного яблука F_{2, 89} = 0,47, p = 0,63; діаметр ока F_{2, 89}= 0,65, p = 0,52;) серед риб з трьох різних обробок. Через 6 тижнів здобич, яка піддавалася впливу сигналів хижака, мала значно глибше тіло будь-якої довжини, ніж риби з двох контрольних груп (F_{2, 89} = 33.14, p1, 54 = 2.24, p = 0.14). Розмір очної плями (загальний діаметр) значно відрізнявся між обробками після 6-тижневого періоду, причому здобич, що піддавалася впливу сигналів хижака, мала значно більші очні плями для будь-якої заданої довжини тіла порівняно з контрольною обробкою (SL: F_{2, 89} = 25.67, p1, 54 = 0.19, p = 0.077). Видима частина ока також значно відрізнялася в залежності від обробки, причому здобич від обробки хижаками мала значно менші очі, ніж особини з контрольних обробок (F_2,89 = 70.67, p 1,54 = 0.13, p = 0.72).

Рисунок 1: Порівняння відношення глибини до довжини.

Співвідношення між стандартною довжиною (SL) та глибиною тіла (BD) P. amboinensis за наявності та відсутності хижаків (A). Риби мали значно глибші тіла, коли піддавалися впливу сигналів хижаків (B), порівняно з контролем з мілководними тілами (C).

Рисунок 2: Взаємозв’язок між розміром очної ямки, розміром очного яблука та довжиною тіла.

Взаємозв’язок між стандартною довжиною та діаметром очної плями (А) і стандартною довжиною та діаметром ока (Б) за наявності та відсутності хижаків. Всі риби-жертви, які піддавалися впливу сигналів хижаків протягом 6 тижнів, мали значно більші очні плями (F,H) та менші очі (F,G), ніж риби з контрольної групи (C-E).

Відмінності в поведінці між варіантами лікування

Рисунок 3: Присутність хижака впливає на поведінку здобичі.

Риби, які зазнали впливу хижаків, значно менше харчувалися (A), демонстрували нижчі показники активності (B) і значно частіше використовували укриття (C) порівняно з рибами з двох контрольних груп через 1 тиждень перебування в акваріумах. Ця закономірність залишалася подібною і через 5 тижнів. Смуги – це стандартні помилки навколо середнього значення поведінкових змінних.

Відмінності у виживанні між варіантами лікування

Рисунок 4: Закономірності виживання риб після трьох методів лікування.

Криві виживання (діаграма Каплана-Мейєра) P. amboinensis в польових умовах після лабораторного впливу сигналів хижака, травоїдних тварин або відсутності сигналів протягом 6-тижневого періоду. Риб розміщували на невеликих клаптикових рифах уздовж краю рифу, і їх виживання контролювали 2 рази на день протягом 4 днів. Риби, які піддавалися обробці хижаками, мали найвищий і подібний рівень виживання.

Обговорення

Тут ми показуємо, що присутність хижака індукує значні зміни в морфології, забарвленні та поведінці молодих особин риби-самки. У мальків, які перебували під впливом хижаків протягом 6 тижнів, тіло ставало глибшим, розвивалися більші очні плями і спостерігалася затримка росту очей порівняно з мальками, які перебували під впливом рослиноїдних тварин або були ізольовані від інших риб. Збільшення глибини тіла було виявлено в попередніх дослідженнях і вважається загальною реакцією здобичі на хижаків з обмеженим роззявленням рота у багатьох прісноводних таксонів 10, 11, 16, 17 . Інтригуючим є висновок про те, що у молодих здобичі збільшуються очні плями і зменшуються очі, коли вони постійно піддаються впливу хижаків. Велика очна пляма в хвостовій частині здобичі разом з меншим оком в області голови створюють враження, що справжнє око знаходиться на задньому кінці тіла, що потенційно може збити хижаків з пантелику щодо орієнтації здобичі. Хижаки передбачають напрямок руху здобичі, коли починається напад, і помилкове око може допомогти здобичі, змусивши хижака неправильно оцінити напрямок втечі здобичі 8 . Крім того, здобич, атакована у вразливій хвостовій ділянці, може втекти і вижити 8, 18, однак атака на голову може пошкодити життєво важливі частини, майже не залишаючи шансів на виживання. McPhail 18 продемонстрував, що хвостові плями у харациноїдної риби (Hyphessobrycon panamensis) відхиляють ціль хижака-харациноїда Ctenolucius beani, оскільки більшість хижаків зосереджували свої атаки на хвостовій ділянці здобичі, яка мала штучну хвостову пляму, порівняно з рибою без плями. Очевидно, що здобич зі штучними очними плямами рятується від хижаків частіше, ніж здобич без плям 4, 9, 18 .

Результати поточного дослідження дозволяють припустити, що помилкові очні плями можуть бути прямою короткочасною адаптацією до присутності хижаків, функціонуючи для відволікання ударів хижаків та/або захисту області голови від смертельних атак. Якщо збільшення розміру фальшивого очного яблука пов’язане з такими витратами, як розвиток менших очей (і, можливо, погіршення зору), то розвиток цього типу механізму захисту від хижаків може бути вигідним лише за певних обставин, наприклад, у середовищі, багатому на хижаків. Гнучкість і дегенерація росту очей була виявлена у інших телеостових риб 19 , особливо у мексиканського печерного риба Astyanux mexicanus 20, 21 . Цей вид має 2 морфологічні варіації: мешканець поверхні з пігментованими очима та кілька різних безоких і депігментованих печерних мешканців 20 . Очевидно, що розвиток очей є пластичним і може еволюціонувати відповідно до певних умов навколишнього середовища, адже у багатьох молодих тварин саме отримані зорові стимули впливають на характер росту очей 19 . Наше дослідження є першим дослідженням, яке задокументувало викликані хижаками зміни розміру очей та очних плям у тварин-жертв, однак, інші дослідники задокументували, що хижацтво може призвести до відбору на зменшення кількості пігментів в очах. Наприклад, при порівнянні діаметрів очей у популяціях кладоцерану, Bosmina longirostris, Зарет і Керфут 22 виявили, що здобич, яка мешкає в районах, пов’язаних з хижаками, мала значно менший діаметр пігменту очей, ніж B. longirostris з районів, де хижаки не мешкають. Вони стверджують, що риби-хижаки вибирають здобич на основі площі пігментації очей, і здобич, знайдена в районах, багатих на хижаків, розвинула менші очі, щоб звести до мінімуму ймовірність бути спійманою.

Здобич, що зазнала впливу хижаків, демонструвала більш консервативну поведінку, яка включала нижчу швидкість поїдання їжі, більше часу, проведеного в укритті, і знижену активність. Обережна поведінка залишалася в основному незмінною навіть після 5 тижнів впливу хижаків. Незмінна поведінка підкреслює екологічну актуальність і важливість стимулу для хижака. Зниження рівня активності збільшує виживання здобичі, роблячи її менш помітною для хижака 23 . Знижена активність також економить енергію, дозволяючи особинам виділяти більше на ріст та/або розвиток морфологічних захисних механізмів, спричинених хижаками 24 . Простої присутності хижаків достатньо, щоб придушити активність здобичі, і нещодавно було висловлено припущення, що ця знижена активність відповідає за підвищений ріст риби, оскільки енергія, збережена в присутності хижаків, виділяється на ріст 25 .

Досвід хижака і подальші морфологічні зміни надають перевагу виживанню здобичі в природному середовищі, оскільки здобич, яка мала досвід хижака, з більшими очними плямами і глибшим тілом, мала значно вищу виживаність при зарибленні в дикій природі, в той час як контрольна група риб зазнала 5-кратного збільшення смертності після 72 годин перебування на рифах. Результати підкреслюють важливість досвіду спілкування з хижаками для виживання здобичі на ранньому етапі життя. Поведінкова реакція проти хижаків дозволяє зменшити ймовірність виявлення хижаками, а морфологічний захист та зміна забарвлення можуть покращити здатність уникати нападу. Глибокі тіла не тільки захищають рибу-жертву від хижаків з обмеженим роззявленим ротом, стримуючи напади 10, але також було виявлено, що вони покращують швидкість, прискорення та маневреність як у риб, так і у амфібій 26, 27. Це перше дослідження, яке надає прямі емпіричні докази того, що розмір очної плями збільшується під впливом хижаків. Хижаки також затримують ріст очей, оскільки з часом відбувається зменшення відносного діаметру очей. Ці морфологічні зміни, ймовірно, спрямовують атаки подалі від області голови, захищаючи більш вразливі ділянки тіла. Наші результати ілюструють, як фенотипічно пластичний розвиток морфології та забарвлення здобичі, а також консервативна поведінка можуть призвести до різкого збільшення виживання.

Методи

Дослідження організмів та колекцій

Дослідження проводилися з жовтня по грудень 2010 р. в лабораторних умовах і на рифах навколо дослідницької станції Lizard Island (14°38′ пд.ш., 145°28′ сх.д.) на півночі Великого Бар’єрного рифу, Австралія. Риб-метеликів (родина Pomacentridae) на стадії розселення відловлювали за допомогою легких пасток, які встановлювали на ніч на відстані близько 50 м від краю рифу. Досліджуваний вид, Pomacentrus amboinensis, є численним і дуже поширеним видом риби-риби, яка оселяється на рифах протягом літніх місяців після пелагічної личинкової фази, що триває 15-23 дні 28 . Легкі пастки виловлюють рибу наприкінці личинкової фази, коли вона заходить на рифи вночі, щоб оселитися, таким чином забезпечуючи наївність риби для рифових хижаків, що мешкають на дні. Протягом 6 годин після поселення P. amboinensis метаморфозується і втрачає прозоре забарвлення, характерне для пелагічної стадії личинки, і набуває яскраво-жовтого забарвлення тіла та помітної чорної плями на спині, що є ознакою ювенільної стадії цього виду 29 . Хижаком, який використовувався в якості стимулу, був темний крапчастий окунь, Pseudochromis fuscus, який є одним з найпоширеніших мезо-хижаків на мілководних рифах по всьому Індо-Тихоокеанському регіону 30 . Саме цей вид відповідає за поїдання великої кількості новоселів та молодих риб-самок під час літнього сезону рекрутування 31 , і зустрічається в районах, де оселяється P. amboinensis. Бичок-кругляк Amblygobius phalanea використовувався як експериментальний контроль для перевірки ефекту впливу на P. amboinensis візуальних та хімічних сигналів будь-якої гетероспецифічної риби 32 . Ця риба має схожу форму тіла і розміри з хижою красноперкою і часто зустрічається на ділянках рифу, де селяться новобранці. Обидва види були виловлені на рифах, що оточують Ящірку, за допомогою анестетика з розведеної гвоздичної олії та ручного сачка. Дослідження проводились відповідно до етичних норм Університету Джеймса Кука A1593 та A1720.

Лабораторні дослідження та експериментальний дизайн

Особини P. amboinensis піддавалися впливу комбінації нюхових і візуальних сигналів хижака (P. fuscus), нехижака (A. phalanea) або холостого контролю (не отримували жодних джерел сигналів). Ріст, розвиток і поведінку P. amboinensis оцінювали протягом 6 тижнів. Наївні риби-жертви, які були зібрані за допомогою світлових пасток (були повернуті в лабораторію і поміщені в проточні резервуари об’ємом 60 л (щільність: 50 риб на резервуар) протягом 10 днів і годувалися Artemia nauplii ad libitum 3 рази на день (гарантуючи, що всі риби, які використовувалися в експерименті, мали аналогічний базовий стан тіла на початку експерименту). Потім всі особини P. amboinensis були навчені розпізнавати зорові та нюхові сигнали P. fuscus, помістивши хижака в прозорий пластиковий пакет у своєму акваріумі на 30 хвилин, одночасно вводячи попередньо зібрані запахові сигнали хижака та сигнали екстракту шкіри P. amboinensis . Ця процедура тренування, як виявилося, збільшує ймовірність виживання амбонових рибок 33, і необхідна для того, щоб переконатися, що здобич може розпізнати ознаки виду-хижака. Це також гарантувало, що всі риби мали однаковий базовий досвід спілкування з хижаками перед початком дослідження. Потім морфологія та форма окремих жертв були сфотографовані на шкалі, після чого їх помістили в серію спеціально розроблених 18-літрових резервуарів з ПВХ (64,2 × 11,5 × 18 см). Резервуари мали основну секцію об’ємом 7,5 л (що містила або хижака, або травоїдну тварину) та 6 індивідуально ізольованих відсіків для здобичі (1,5 л: 10,7×13×18 см). Основний відсік був відділений від кожного з 6 відсіків для здобичі прозорим перспексом, який містив ряд невеликих отворів. Риби в шести відсіках для здобичі були візуально ізольовані одна від одної за допомогою сірих перегородок з ПВХ. Вода надходила з основного відсіку для хижаків/травоїдних до кожного з відсіків для здобичі, а потім виходила збоку кожного з відсіків для здобичі. Таке розташування гарантувало, що риби-жертви в кожному з шести відсіків також були хімічно ізольовані одна від одної (див. додатковий матеріал, рис. S1). Дно як відсіку хижака/травоїдної риби, так і відсіку здобичі було вкрите шаром піску товщиною 1,5 см, а відсік хижака/травоїдної риби мав одну пластикову трубку (12×5 см), розміщену в центрі для забезпечення укриття. Невеликий скелет корала (Pocillopora sp.~4×5×5 см) був розміщений в задній частині кожного відсіку для здобичі, щоб забезпечити притулок. Резервуари були розташовані зовні, щоб тварини отримували всі природні часові сигнали, а вода подавалася проточною системою з океану, тому організми отримували всі ті ж сигнали навколишнього середовища, що і риби, які мешкають у дикій природі. Така конструкція гарантувала, що окрема здобич у кожному відділенні отримувала всі нюхові харчові сигнали, а також візуальні сигнали з основної секції, гарантуючи, що всі здобичі могли відчувати запах і бачити хижака або травоїдну тварину (n = 36 риб/обробка), але при цьому здобич не могла бачити або відчувати запах один одного. Хімічна та візуальна ізоляція дозволила нам розглядати риб у кожному відсіку як незалежні зразки. Здобич годували двічі на день стандартизованою кількістю підвищеної (DHA Selco) Artemia sp. nauplii (5 мл з ~550 артемії/мл), в той час як хижаків годували двома особинами дамблдора вранці та ввечері, що є точним відображенням того, що P. fuscus споживають у своєму природному середовищі 31, гарантуючи, що стимул, який надається P. amboinensis, був реалістичним. Бичкам давали комбінацію сухих рибних гранул (гранули INVE Aquaculture Nutrition NRD; не містять рибних продуктів) та дрібних ракоподібних. Хижаки та травоїдні тварини замінювалися щотижня, що гарантувало, що значні ефекти не можуть бути віднесені на рахунок окремих хижаків/травоїдних тварин. На додаток до цього був експериментальний контроль, в якому окремі особини здобичі були поміщені в окремі відсіки об’ємом 1,5 л (10,7×13×18 см), які не отримували жодних джерел підказки (n = 21). Через 6 тижнів особин P. amboinensis виймали з відсіків і фотографували на тлі шкали (10×10 мм) для морфологічних вимірювань. Форму та розміри риб аналізували за цифровими фотографіями з використанням програмного забезпечення Optimas 6.5. Вимірювали п’ять змінних: стандартну довжину, глибину тіла, загальну площу вічка, діаметр вічка (чорного та білого) та повний діаметр видимого ока.

Спостереження за поведінкою здобичі

Через тиждень після початку експерименту над кожним акваріумом під кутом 45° підвісили дзеркало (80 × 40 см), щоб можна було безперешкодно спостерігати за рибами, що знаходяться в осередку, зверху. Дротяна сітка (2×2 см) також була розміщена у верхній частині кожної камери, щоб рух і місцезнаходження особин можна було точно оцінити за кількістю разів, коли риба перетинала лінію на сітці. Потік води зупинявся, і особини P. amboinensis годували Artemia sp. nauplii. Через хвилину оцінювали поведінку риб протягом 2 хвилин. Потім дзеркало та сітку прибирали. Цю процедуру повторювали через 5 тижнів для всіх варіантів лікування. Поведінка окремих риб у кожній з 7 експериментальних процедур оцінювалася кількісно шляхом реєстрації: загальної кількості кормових ударів (успішних чи ні), активності (кількісно визначеної як кількість разів, коли риба перетинала лінію на сітці, яка була підвішена над акваріумом) та % часу, проведеного в укритті (визначеного як перебування в гілках коралового укриття).

Польове виживання

Після фотографування риби-жертви з кожної обробки були перенесені на окремі клаптеві рифи в польових умовах. Клаптеві рифи (25×15×20 см) були розміщені на відстані 2 метрів від основного рифу та на відстані 3 метрів один від одного і складалися зі здорових колоній Pocillopora damicornis (твердий кущистий корал), який є улюбленим місцем поселення для P. amboinensis. Окремі риби були перенесені на окремі клаптеві рифи і залишені для акліматизації з кліткою зверху на 1 годину, після чого клітка була знята (розмір вибірки коливався від 14 до 27 особин на процедуру). Після закінчення часу акліматизації за виживанням окремих риб спостерігали двічі на день (вранці та вдень) протягом 4 днів після випуску за допомогою аквалангістів SCUBA 12 . Вважалося, що риба була спіймана хижаком, коли вона зникла з рифового клаптя. Контроль за клітинами, які дозволяли рибі відпливати, виявив, що не було ніякого руху з ділянок, що свідчить про те, що коли риба зникала, це було пов’язано з хижацтвом, а не з міграцією.

Список використаних джерел

1. Ендлер, Д. А. Природний відбір у дикій природі. (Princeton University Press, 1986).
2. Брейкфілд, П. М. та ін. Розвиток, пластичність та еволюція візерунків очних плям метеликів. Nature 384, 236 – 242 (1996).
3. Stevens, M. The role of eye spots as anti-predator mechanisms, principally demonstrated in the Lepidoptera. Biol. Rev. 80, 573 (2005).
4. Блест, А. Д. Функція візерунків очних плям у лускокрилих. Поведінка 11, 209 – 256 (1957).
5. Нойдекер, С. Очний камуфляж та хибні очні плями: реакції хетодонтід на хижаків [Електронний ресурс] / С. Нойдекер // Екол. журн. Environ. Biol. Fish. 25 , 143 – 157 ( 1989 ).
6. Lyon, B. E. & Montgomerie, R. D. Затримка дозрівання оперення у горобиних птахів: надійна сигналізація підлеглих самців? Evolution 40, 605 – 615 (1986).
7. Гальяно, М. На місці: відсутність хижаків виявляє пластичність плями очей у морської риби. Behav. Ecol. 19 , 733 – 739 ( 2008 ).
8. Пауелл, Р. А. Еволюція чорнокінцевих хвостів у ласок: Плутанина хижаків. Am. Nat. 119 , 126 – 131 ( 1982 ).
9. Сміт, С. М. Хижацька поведінка молодих бірюзоволосих нориць. Eumomota superciliosa. Поведінка 56, 309 – 320 (1976).
10. Брёнмарк, К. і Майнер, Я. Г. Індуковані хижаком фенотипічні зміни морфології тіла у карася. Science 258, 1348 – 1350 (1992).
11. Schoeppner, N. M. & Relyea, R. A. Interpreting the smells of predation: how alarm cues and kairomones induce different prey defenses. Func. Ecol. 23 , 1114 – 1121 ( 2009 ).
12. Лённштедт, О. М., Маккормік, М. І., Мікан, М. Г., Феррарі, М. К. О. та Чіверс, Д. П. (2012) Вчитися і жити: роль досвіду хижака у впливі на поведінку та виживання жертви. Proc. R. Soc. Lond. B. 279 , 2091 – 2098 ( 2002 ).
13. Чіверс, Д. П., Мірза, Р. С., Брайер, П. Дж. та Кізекер, Я. М. Уникнення хижака, чутливого до загрози, слизькими скумбріями: розуміння важливості візуальної та хімічної інформації. Can. J. Zool. 79 , 867 – 873 ( 2001 ).
14. Реліа, Р. А. та Ховерман, Д. Т. Довгостроковий вплив хижаків на здобич: індукований захист, динаміка популяції та непрямі ефекти. Oikis 000, 001 – 012 (2011).
15. Алмані, Г. Р. та Вебстер, М. С. Рукавичка хижака: рання смертність після заселення у рифових риб. Коралові рифи 25, 19 – 22 (2006).
16. Relyea, R. A. & Hoverman, J. T. Вплив личинкових хижаків і конкурентів на морфологію і пристосованість молодих деревних жаб. Oecologia 134, 596 – 604 (2003).
17. Чіверс, Д. П., Чжао, X. М., Браун, Г. Е., Марчант, Т. А. та Феррарі, М. К. О. Індуковані хижаком зміни в морфології риби-жертви: вплив рівня їжі та часової частоти ризику хижацтва . Evol. Ecol. 22 , 561 – 574 ( 2008 ).
18. McPhail, J. D. A possible function of the caudal spot in characid fish. Can. J. Zool. 55 , 1063 – 1066 ( 1977 ).
19. Уоллман, Дж. і Вінавер, Дж. Гомеостаз росту очей і питання короткозорості. Neuron 43, 447 – 468 (2004).
20. Avise, J. C. & Selander, R. K. Evolutionary genetics of cave living fish of the genus Astyanax. Evolution 26, 1 – 19 (1972).
21. Yamamoto, Y. & Jeffery, W. R. Central Role for the Lens in Cave Fish Eye Degeneration (Центральна роль кришталика в дегенерації очей печерних риб). Science 289, 631 – 633 (2000).
22. Зарет, Т. М. та Керфут, В. С. Хижацтво риб на Bosmina longirostris: вибір розміру тіла проти вибору видимості. Екологія 56, 232 – 237 (1975).
23. Вернер, Е. Е. та Анхольт, Б. Р. Екологічні наслідки компромісу між темпами зростання та смертності, опосередкованого кормовою активністю. Am. Nat. 142 , 242 – 272 ( 1993 ).
24. Бурдо, П. Е. та Йоханссон, Ф. Індуковані хижаком морфологічні захисні механізми як побічні продукти поведінки здобичі: огляд та проспект. Oikos 121, 1175 – 1190 (2012).
25. Йоханссон, Ф. та Андерссон, Й. Налякана риба стає лінивою, а лінива риба жиріє. J. Anim. Ecol. 78 , 772 – 777 ( 2009 ).
26. Дейтон, Д. Х., Заенц, Д., Баум, К. А., Лангерханс, Б. та ДеВітт, Т. Д. Форма тіла, швидкість розриву та поведінка втечі личинок ануранів. Oikos 111, 582 – 591 (2005).
27. Domenici, P., Turesson, H., Brodersen, J. & Brönmark, C. Індукована хижаком морфологія посилює локомоцію втечі у карася. Proc. R. Soc. Lond. B. 275 , 195 – 201 ( 2005 ).
28. Керріган, Б. А. Тимчасові закономірності в розмірах і стані поселень у двох тропічних рифових риб (Pomacentridae: Pomacentrus amboinensis і P. nagasakiensis) . Mar. Ecol. Prog. Ser. 135 , 27 – 35 ( 1996 ).
29. Маккормік, М. І., Макей, Л., Дюфур, В. Порівняльне дослідження метаморфозу інтропічних рифових риб. [Текст] / М. І. Маккормік, Л. Макей, В. Дюфур // Вісн. Mar. Biol. 141, 841 – 849 (2002).
30. Beukers, J. S. & Jones, G. P. Habitat complexity modifies the impact of piscivores on a coral reef fish population. Oecologia 114, 50 – 59 (1998).
31. Feeney, W. E. et al. Висока швидкість споживання здобичі у дрібної хижої риби на коралових рифах. Coral Reefs 31, 909 – 918 (2012).
32. Lönnstedt, O. M., McCormick, M. I. & Chivers, D. P. Деградовані середовища змінюють оцінку ризику здобичі. Ecol. Evol. 3, 38 – 48 (2013).
33. McCormick, M. I. & Holmes, T. H. Prey experience of predation influences mortality rates at settlement on a coral reef fish, Pomacentrus amboinensis. J.Fish Biol. 68, 969 – 974 (2006).

Source: reefs.com