Еволюція іклів, отрути та мімічних систем у променеперих риб

Monash Venom Group, кафедра фармакології, Інститут біомедицини, Університет Монаша, VIC 3800, Австралія Кафедра біохімії та молекулярної біології, Інститут біомедицини, Університет Монаша, VIC 3800, Австралія

Майкл Морган
Афіліації

Центр дослідження болю, Інститут молекулярних біологічних наук, Квінслендський університет, Сент-Люсія, QLD 4072, Австралія

Ентоні Роміліо
Афіліації

Лабораторія палеонтології та біомеханіки хребетних, Школа біологічних наук, Квінслендський університет, Сент-Люсія, QLD 4072, Австралія

Віра Вайсбекер
Афіліації

Морфологічна лабораторія Evo-Devo, Школа біологічних наук, Квінслендський університет, Сент-Люсія, QLD 4072, Австралія

Карін Мардон
Афіліації
Центр передової візуалізації, Квінслендський університет, Сент-Люсія, QLD 4072, Австралія
Саїд А. Алі
Афіліації

Лабораторія еволюції отрути, Школа біологічних наук, Квінслендський університет, Сент-Люсія, QLD 4072, Австралія Науково-дослідний інститут хімії HEJ, Міжнародний центр хімічних і біологічних наук (ICCBS), Університет Карачі, Карачі 75270, Пакистан

Джордан Дебоно
Афіліації

Лабораторія еволюції отрут, Школа біологічних наук, Квінслендський університет, Сент-Люсія, QLD 4072, Австралія

Іван Колударов
Афіліації

Лабораторія еволюції отрут, Школа біологічних наук, Квінслендський університет, Сент-Люсія, QLD 4072, Австралія

Афіліації
Кафедра радіології, Медичний центр Лейденського університету, Лейден, 2300 RC, Нідерланди
Грегорі К. Берд
Афіліації

Група молекулярної екології та еволюції, Школа біологічних наук, Бангорський університет, Deiniol Road, Bangor LL57 2UW, Великобританія

Гаван М. Кук
Афіліації

Група молекулярної екології та еволюції, Школа біологічних наук, Університет Бангора, Deiniol Road, Bangor LL57 2UW, Великобританія Кафедра наук про життя, Університет Англії Раскіна, Кембридж CB1 1PT, Великобританія

Аманда Нувенс
Афіліації

Школа хімії та молекулярних біологічних наук, Квінслендський університет, Сент-Люсія, QLD 4072, Австралія

Уейн К. Ходжсон
Афіліації

Monash Venom Group, Департамент фармакології, Інститут біомедицини, Університет Монаша, VIC 3800, Австралія

Саймон К. Вагстафф
Афіліації

Відділ біоінформатики, кафедра паразитології, Ліверпульська школа тропічної медицини, Пембрук Плейс, Ліверпуль L3 5QA, Великобританія

Карен Л. Чейні
Афіліації

Лабораторія візуальної екології, Школа біологічних наук, Квінслендський університет, Сент-Люсія, QLD 4072, Австралія

Ірина Веттер
Афіліації

Центр дослідження болю, Інститут молекулярних біологічних наук, Квінслендський університет, Сент-Люсія, QLD 4072, Австралія

Луїза ван дер Веерд
Афіліації

Кафедра радіології, Медичний центр Лейденського університету, Лейден, 2300 RC, Нідерланди Кафедра генетики людини, Медичний центр Лейденського університету, Лейден, 2300 RC, Нідерланди

Майкл К. Річардсон
Афіліації

Інститут біології Лейдена (IBL), Лейденський університет, Сільвіусвег 72, 2333 BE, Лейден, Нідерланди

Брайан Г. Фрай
Кореспонденція
Автор-кореспондент
Афіліації

Лабораторія еволюції отрут, Школа біологічних наук, Квінслендський університет, Сент-Люсія, QLD 4072, Австралія

Автор Виноски
18 Співавтор 19 Провідний контакт
Відкритий архів Опублікована: 30 березня 2017 р. DOI: https://doi.org/10.1016/j.cub.2017.02.067

Основні моменти

Іклоподібні розвинули отруйні залози після виникнення їхньої собачої системи доставки
Отрута містить токсини, які еволюціонували конвергентно в інших отруйних лініях
Оборонна отрута є багатофункціональною і має потужну гіпотензивну дію
Отрута, схоже, стимулювала еволюцію численних міметичних зв’язків

Висновки

Отруйні системи неодноразово еволюціонували в тваринному світі, і вони можуть виступати в якості ключових адаптацій для захисту тварин від хижаків [

• Casewell N.R.
• Wüster W.
• Vonk F.J.
• Harrison R.A.
• Fry B.G.

Складні коктейлі: еволюційна новизна отрут.
Trends Ecol. Evol. 2013; 28 : 219-229

]. Отже, отруйні тварини слугують моделями для багатого джерела типів мімікрії, оскільки неотруйні види отримують вигоду від зниження ризику хижацтва, імітуючи забарвлення, форму тіла та/або рух токсичних аналогів [

• Moland E.
• Eagle J.V.
• Jones G.P.

Екологія та еволюція мімікрії у риб коралових рифів.

in: Gibson R.N. Atkinson R.J.A. Gordon J.D.M. Oceanography and Marine Biology: Щорічний огляд. Taylor & Francis, 2005: 445-482

• Александру М.А.
• Oliveira C.
• Maillard M.
• McGill R.A.R.
• Newton J.
• Крір С.
• Тейлор М.І.

Конкуренція та філогенез визначають структуру угруповання у мюллерових комах.
Природа. 2011; 469 : 84-88

Геном геномного консорціуму метеликів Heliconius виявляє безладний обмін мімікрійними адаптаціями між видами.

Природа. 2012; 487 : 94-98

• Davis Rabosky A.R.
• Cox C.L.
• Rabosky D.L.
• Титул П.О.
• Holmes I.A.
• Фельдман А.
• McGuire J.A.

Коралові змії прогнозують еволюцію мімікрії у змій Нового Світу.
Nat. Commun. 2016; 7 : 11484

]. Часта еволюція таких оманливих імітацій забезпечує помітні приклади фенотипової конвергенції і часто згадується як класичний приклад еволюції шляхом природного відбору. У даній роботі ми досліджуємо еволюцію іклів, отрути та міметичних взаємовідносин у рифових риб з триби Nemophini (іклоподібні). Порівняльний морфологічний аналіз показує, що збільшені ікла (ікла) виникли в основі радіації Nemophini і забезпечили мікрохижацьку стратегію харчування у неотруйних Plagiotremus spp. Згодом еволюція глибоких передніх борозен і їх з’єднання з секреторною тканиною отрути забезпечили Meiacanthus spp. токсичною отрутою, яку вони ефективно застосовують для захисту. Ми виявили, що отрута ікластої містить ряд токсичних компонентів, які були незалежно рекрутовані в отрути інших тварин, деякі з яких викликають токсичність через взаємодію з опіоїдними рецепторами, і призводять до багатофункціонального біохімічного фенотипу, який чинить потужний гіпотензивний ефект. Еволюція ікластої отрути, мабуть, призвела до фенотипової конвергенції через формування різноманітного набору міметичних зв’язків, які забезпечують захисні (бейтсівська мімікрія) та хижацькі (агресивна мімікрія) переваги для інших риб [

• Moland E.
• Eagle J.V.
• Jones G.P.

Екологія та еволюція мімікрії у риб коралових рифів.

in: Gibson R.N. Atkinson R.J.A. Gordon J.D.M. Oceanography and Marine Biology: Щорічний огляд. Taylor & Francis, 2005: 445-482

• Cheney K.L.

Множинні селективні тиски застосовуються до мімікрії риби коралового рифу: випадок агресивної мімікрії Бейтса.

Proc. Biol. Sci. 2010; 277 : 1849-1855

]. Наші результати поглиблюють розуміння того, як нові морфологічні та біохімічні адаптації стимулюють екологічні взаємодії в природі.

Графічна анотація

Ключові слова

Результати та обговорення

Риби триби Nemophini, відомі як ікласті, являють собою унікальну систему для вивчення адаптацій, що лежать в основі формування міметичних взаємовідносин. Ця триба складається з п’яти родів: отруйного роду Meiacanthus і чотирьох неотруйних родів, з яких Plagiotremus і Petroscirtes містять види, що імітують апосематичне забарвлення і поведінку Meiacanthus [

• Moland E.
• Eagle J.V.
• Jones G.P.

Екологія та еволюція мімікрії у риб коралових рифів.

in: Gibson R.N. Atkinson R.J.A. Gordon J.D.M. Oceanography and Marine Biology: Щорічний огляд. Taylor & Francis, 2005: 445-482

• Cheney K.L.

Множинні селективні тиски застосовуються до мімікрії риби коралового рифу: випадок агресивної мімікрії Бейтса.

Proc. Biol. Sci. 2010; 277 : 1849-1855

• Smith-Vaniz W.
• Satapoomin U.
• Allen G.

Meiacanthus urostigma, новий ікластий з північно-східної частини Індійського океану, з обговоренням та прикладами мімікрії у видів роду Meiacanthus (Teleostei: Blenniidae: Nemophini).

Вод. госп-во. 2001; 5 : 25-43
) (рис. 1А). Ряд ікластих моделей мімікрують у багатьох видів симпатичних риб (див. [

• Cheney K.L.

Interspecific relationships in Blennies.
В кн: Patzner R. The Biology of Blennies. CRC Press, 2009 : 379-404

) для детального огляду), і хоча у всіх таких відносинах переважає бейтсівська мімікрія, деякі представники роду Plagiotremus також використовують мімікрію в агресивній манері, щоб отримати доступ до більших риб, щоб харчуватися їхньою лускою та плавниками [

• Moland E.
• Eagle J.V.
• Jones G.P.

Екологія та еволюція мімікрії у риб коралових рифів.

in: Gibson R.N. Atkinson R.J.A. Gordon J.D.M. Oceanography and Marine Biology: Щорічний огляд. Taylor & Francis, 2005: 445-482

• Cheney K.L.

Множинні селективні тиски застосовуються до мімікрії риби коралового рифу: випадок агресивної мімікрії Бейтса.

Proc. Biol. Sci. 2010; 277 : 1849-1855

] (рис. 1А). У той час як інші ікласті (наприклад, Aspidontus taeniatus), як відомо, імітують моделі, що не належать до Meiacanthus, такі як чистильник Labroides dimidiatus [

• Moland E.
• Eagle J.V.
• Jones G.P.

Екологія та еволюція мімікрії у риб коралових рифів.

in: Gibson R.N. Atkinson R.J.A. Gordon J.D.M. Oceanography and Marine Biology: Щорічний огляд. Taylor & Francis, 2005: 445-482

Для цілей цього дослідження ми зосереджуємось лише на міметичних взаємовідносинах, в яких отруйний Meiacanthus fangblennies є моделлю.

Ми вперше реконструювали еволюційні зв’язки ікластоногих шляхом секвенування п’яти молекулярних маркерів репрезентативних видів Nemophini (таблиця S1). Наш конкатенатний набір даних (n = 36; 2,691 п.н.) дає сильно підтримувану топологію дерева (рис. S1), яка значною мірою узгоджується з топологією Хундта та ін. [Hundt P.J. et al.

• Hundt P.J.
• Iglésias S.P.
• Hoey A.S.
• Simons A.M.

Мультилокусна молекулярна філогенія гребінцевих бленнів (Percomorpha: Blennioidei: Blenniidae): множинні інвазії приливно-відливних біотопів.

Мол. Phylogenet. Evol. 2014; 70 : 47-56

]. Однак у нашому дереві отруйний рід Meiacanthus утворює сильно підтримувану сестринську кладу до монофілетичної групи, що містить роди Aspidontus і Petroscirtes (рис. 1Б), тоді як у Hundt et al.

• Hundt P.J.
• Iglésias S.P.
• Hoey A.S.
• Simons A.M.

Мультилокусна молекулярна філогенія гребінцевих бленнів (Percomorpha: Blennioidei: Blenniidae): множинні інвазії приливно-відливних біотопів.

Мол. Phylogenet. Evol. 2014; 70 : 47-56

] Meiacanthus був визнаний сестрою Plagiotremus та Xiphasia без сильної підтримки. У нашому аналізі решта родів, Xiphasia і Plagiotremus, утворюють монофілетичну групу, сестринську до родів Meiacanthus, Aspidontus і Petroscirtes.

Далі ми використовували мікрокомп’ютерну томографію (мікроКТ), сканування, мікроскопію та гістологію, щоб забезпечити всебічний огляд морфології ротової порожнини ікластих та їхніх близьких родичів. Наш порівняльний морфологічний аналіз демонструє, що всі ікласті мають збільшені ікла на нижній щелепі та поверхневі ділянки букального епітелію порівняно з їхніми родичами (Рис. 2, 3A, 3 B, S1 та S2). Гістологічні аналізи показують, що всі представники Nemophini мають порожнисті ікла, і в той час як Meiacanthus і Petroscirtes мають верхньощелепну оболонку для розміщення збільшених зубів, тільки Meiacanthus spp. мають передні борозенки для передачі отрути. Аналогічно, тільки Meiacanthus spp. мають отруйні залози (рис. 2, 3C та 3D). Тривимірні реконструкції гістологічних зрізів отруйних залоз M. grammistes і M. reticulatus показують, що вони оточують основу іклів ззаду і входять у передню борозенку, що, ймовірно, полегшує передачу отрути з отруйної залози в мішень під час укусу (Рис. 3E і 3F).

Накладання наявності або відсутності (1) збільшених іклів та (2) отруйних залоз на філогенез виду дозволило отримати єдине найбільш економне пояснення походження кожної з цих ознак, а саме: спільна наявність збільшених іклів в основі триби Nemophini, а отруйних залоз – в основі радіації Meiacanthus (рис. 1Б). Таким чином, на відміну від отруйних змій, у яких хімічна зброя передувала витонченим зубам для доставки отрути [

• Fry B.G.
• Sunagar K.
• Casewell N.R.
• Kochva E.
• Roelants K.
• Scheib H.
• Wüster W.
• Vidal N.
• Young B.
• Burbrink F.
• та ін.

Походження та еволюція системи отрут плазунів Toxicofera.

в: Фрай Б.Г. Отруйні плазуни та їхні токсини: Еволюція, патофізіологія та біологічні відкриття. Oxford University Press, 2015: 1-31

Згідно з дослідженнями [1, 2, 3], ікласті плазуни розвинули механічні структури, придатні для доставки отрути, ще до виникнення їхніх токсичних секретів.

Про отруйну систему ікластих мало що відомо, окрім того, що збільшені ікласті зуби доставляють отруту в агресорів, щоб запобігти потраплянню в організм [

• Fishelson L.

Гістологія та ультраструктура нещодавно знайденої щічної токсичної залози у риби Meiacanthus nigrolineatus (Blenniidae).

Копейський збірник. 1974; 1974 : 386

• Мартіні Ф.

Отруйний апарат ікластої бленді, Meiacanthus atrodorsalis.
Am. Soc. Zool. 1988; 28 : A76

• Лосей Г.С.

Захист від хижаків у отруйного ікластого мідянки, Meiacanthus atrodorsalis, та її міміків, Ecsenius bicolor і Runula laudandus (Blenniidae).

Pac. Sci. 1972; 26 : 129-139

• Лосей Г.С.

Meiacanthus atrodorsalis: Польові дані щодо захисту від хижаків.
Copeia. 1975; 1975 : 574

]. Про захисну природу отрути, мабуть, найкраще свідчать спостереження за численними хижими рибами, які заковтували M. atrodorsalis до того, як наступало “тремтіння голови з розведенням щелеп і оперкул”, після чого ікластий виходив з пащі неушкодженим [

• Лосей Г.С.

Захист від хижаків у отруйного ікластого мідянки, Meiacanthus atrodorsalis, та її міміків, Ecsenius bicolor і Runula laudandus (Blenniidae).

Pac. Sci. 1972; 26 : 129-139

]. Крім того, експерименти з годуванням M. atrodorsalis продемонстрували, що при видаленні іклів ікла ікланки легко поїдалися хижими рибами, в той час як ікланки з іклами були вигнані і уникали подальших зустрічей з ними [

• Лосей Г.С.

Захист від хижаків у отруйного ікластого мідянки, Meiacanthus atrodorsalis, та її міміків, Ecsenius bicolor і Runula laudandus (Blenniidae).

Pac. Sci. 1972; 26 : 129-139

Оральна отруйна система Meiacanthus є винятковою серед телеотів, оскільки отрута зазвичай доставляється через механічний розрив секреторних клітин, пов’язаних зі спинними та/або оперкулярними шипами [

• Smith W.L.
• Stern J.H.
• Girard M.G.
• Davis M.P.

Еволюція отруйних хрящових і променеперих риб.
Інтегр. Comp. Biol. 2016; 56 : 950-961

]. Дійсно, використання ротової отруйної системи виключно в оборонних цілях є незвичним для тваринного світу. Ми припускаємо, що відсутність великих плавникових шипів, придатних для ефективної доставки отрути у предків бленних, у поєднанні з розширенням іклів, сприяла еволюції оральної отрути, що спостерігається у Meiacanthus. Вугри роду Monognathus є єдиними іншими рибами, які, як вважається, мають отруйний укус [

• Smith W.L.
• Stern J.H.
• Girard M.G.
• Davis M.P.

Еволюція отруйних хрящових і променеперих риб.
Інтегр. Comp. Biol. 2016; 56 : 950-961

), хоча вважається, що вони використовують свою отруту переважно в хижацьких цілях. Тим не менш, зазначимо, що предки цих риб також були позбавлені великих плавникових шипів, придатних для оборонних цілей [

• Bertelsen E.
• Nielsen J.

Родина глибоководних вугрів Monognathidae (Pisces, Anguilliformes).
Steenstrupia. 1987; 13 : 141-198
], що свідчить про наявність елементу рестрикції.

Для дослідження токсинного складу отрути ікластої ми сконструювали транскриптоми з отруйної залози M. atrodorsalis та тканини з відповідного місця у неотруйного виду Plagiotremus tapeinosoma, а також виконали протеомний аналіз отрути, виділеної з M. grammistes (рис. 4А). Передбачувані токсини були ідентифіковані за їх рясною експресією в транскриптомі отруйної залози та їх відсутністю або низьким рівнем експресії в контрольному транскриптомі в поєднанні з їх виявленням у секретованій отруті. Хоча багато протеомних збігів були з генами, що кодують складові білки домашнього господарства, ми виявили три типи токсинів, жоден з яких раніше не повідомлявся з риб’ячої отрути, які демонструють характеристики, що відповідають специфічним для отрути ролям: фосфоліпази групи X A₂ (PLA₂), проенкефалін та нейропептид Y (Рис. S3).

Проенкефалін і нейропептид Y були виявлені в транскриптомі отруйної залози M. atrodorsalis, ідентифіковані протеомно в отруті M. grammistes і повністю відсутні в контрольному транскриптомі P. tapeinosoma, що свідчить про їхню отрутоспецифічну роль. Хоча гени, що кодують PLA групи X₂s були виявлені в обох транскриптомах, рівень експресії, що спостерігався в контрольному транскриптомі P. tapeinosoma, був надзвичайно низьким (0,04%). На відміну від цього, як PLA₂ і нейропептид Y були сильно експресовані в транскриптомі отруйної залози, причому окремі контиги представляли третій і четвертий найбільш поширені анотовані контиги (1,30% і 1,00% відповідно; Таблиця S2), тоді як проенкефалін демонстрував більш помірний рівень експресії (0,15%; 69-й найбільш поширений).

Секретований PLA₂гідролізують ефірні зв’язки гліцерофосфоліпідів з утворенням жирних кислот і лізофосфоліпідів, і вони є поширеними компонентами в отрутах тварин (наприклад, бджіл, скорпіонів, змій [

• Сікс Д.А.
• Dennis E.A.

Розширюючеся суперсімейство ферментів фосфоліпази А(2): класифікація та характеристика.
Біохім. Biophys. Acta. 2000; 1488 : 1-19

]). Незважаючи на те, що клас PLA групи X раніше не був описаний з жодної отрути₂раніше не були описані з жодної отрути, відомо, що вони сприяють розвитку запальної патології [

• Hanasaki K.
• Arita H.

Biological Functions of Group X secretory PLA2.

in: Yazici Z. Фолко Г.К., Дразен Д.М., Нігам С., Шимізу Т. Досягнення в дослідженні простагландинів, лейкотрієнів та інших біологічно активних ліпідів: Фундаментальна наука та клінічне застосування. Springer, 2003: 93-96

• Watanabe K.
• Fujioka D.
• Saito Y.
• Nakamura T.
• Обата J.E.
• Кавабата К.
• Ватанабе Ю.
• Мішина Х.
• Тамару С.
• Hanasaki K.
• Kugiyama K.

Секреторний PLA2 групи X в нейтрофілах відіграє патогенетичну роль в аневризмі черевної аорти у мишей.
Am. J. Physiol. Heart Circ. Physiol. 2012; 302 : H95-H104

]. Використовуючи флуоресцентний ферментний аналіз in vitro, ми продемонстрували, що отрута ікланки проявляє значну активність PLA₂ активність і викликає дозозалежне розщеплення PLA₂-специфічного субстрату (рис. 4Б). Для того, щоб помістити ці результати в біологічний контекст, ми порівняли PLA₂ активність отрути ікластої з активністю двох гадюкових змій (Tropidolaemus wagleri та Parias hageni), які, як відомо, мають отруту PLA.₂s [

• Wang Y.M.
• Liew Y.F.
• Chang K.Y.
• Tsai I.H.

Очищення та характеристика фосфоліпаз А2 отрути азійських монотипних кроталінових змій.

J. Nat. Toxins. 1999; 8 : 331-340

• Malhotra A.
• Крір С.
• Harris J. B.
• Thorpe R.S.

Важливість бути геномним: Некодуючі та кодуючі послідовності пропонують різні моделі еволюції мультигенних сімейств токсинів.

Toxicon. 2015; 107 : 344-358

]. Ми виявили порівнянні рівні розщеплення субстрату між різними отрутами (рис. 4B), що свідчить про те, що ікластий PLA₂ ймовірно, є біологічно релевантним отруйним токсином.

Проенкефалін кодує декілька 5-а пептидів, відомих як мет-енкефаліни, які є ендогенними опіоїдними гормонами, що функціонують шляхом взаємодії з опіоїдними рецепторами і викликають транзиторну аналгезію, гіпотензію та запальні реакції [

• Lord J.A.
• Waterfield A.A.
• Hughes J.
• Kosterlitz H.W.

Source: cell.com