Эпизойные плоские черви нарушают питание кораллов: доказательства паразитизма

О симбиотических плоских червях было много споров, особенно об их влиянии на кораллы. Аквариумисты давно считают плоских червей неприятным явлением, возможно, из-за их неэстетичного внешнего вида при большом количестве. Чтобы держать популяцию плоских червей под контролем, аквариумисты используют различные методы, как химические, так и биологические (Carl 2008).

Плоские черви, здесь Waminoa sp. на Goniopora sp., обычно считаются неприятным явлением в домашних аквариумах.

С другой стороны, ученые с большим интересом изучают плоских червей на протяжении многих лет. Морские биологи давно задавались вопросом, следует ли считать плоских червей мутуалистическими, паразитическими или комменсальными симбионтами кораллов. Теперь ясно, что многие поликладные (от греч. polýs = много, klados = ветвь) плоские черви являются коралловыми хищниками, или коралливорами, которые могут пожирать целые колонии Acropora за короткие периоды времени (Nosratpour 2008; Rawlinson 2010). Однако природа акоеломорфов (от греч. a = нет, coelom = полость тела, morph = форма), дальних родственников поликладов, остается неуловимой. Эти бескишечные плоские черви часто встречаются в аквариумах и на коралловых рифах, и предполагается, что они снижают скорость фотосинтеза коралловых зооксантелл за счет затенения света; поскольку акоеломорфные плоские черви сами являются хозяевами зооксантелл, высокая плотность червей на коралловой ткани может действовать как солнцезащитный экран, уменьшая количество доступного кораллам света (Barneah et al. 2007).

Плоские черви встречаются на многих видах кораллов, включая Catalaphyllia jardinei.

Последние данные, опубликованные Naumann et al. (2010), показали, что эти так называемые эпизойные (от греч. epi =on, zoon =animal) плоские черви-акоеломорфы питаются коралловой слизью. Пометив слизь Fungia и Ctenactis стабильным изотопом азота, они смогли получить ее изотопную подпись от плоских червей (Waminoa sp.). Питаясь коралловой слизью, плоские черви могут сделать кораллы более чувствительными к осаждению, высыханию после воздействия воздуха, ультрафиолетовому излучению и бактериальным инфекциям. Хотя кораллы, зараженные плоскими червями, могут выглядеть здоровыми, Naumann et al. (2010) заявили, что “ассоциация эпизойных червей Waminoa со склерактиновыми кораллами потребует дальнейшего изучения для полного раскрытия их потенциальной функции, включая возможную роль Waminoa как вредителя кораллов. “

Год спустя сотрудники нашей лаборатории кораллов в отделе аквакультуры и рыболовства (факультет животноводства Вагенингенского университета и исследовательского центра) продемонстрировали, что плоские черви-акоеломорфы конкурируют со своим коралловым хозяином за зоопланктон (Wijgerde et al. 2011a). Было установлено, что эти плоские черви, предварительно идентифицированные как Waminoa sp., захватывают артемию, поднимаясь с поверхности полипа и захватывая свою добычу (см. видео ниже). Хотя плоские черви захватывали лишь умеренное количество зоопланктона по сравнению со своим коралловым хозяином, мы предположили, что конкуренция между кораллами и плоскими червями за добычу может быть крайне неблагоприятной для кораллов при низких концентрациях добычи, поскольку плоские черви, по-видимому, являются более эффективными зоопланктонообразователями по сравнению со своими хозяевами. Это может быть особенно верно в дикой природе, где концентрация зоопланктона в окружающей среде обычно низкая: три зоопланктера на литр воды – не редкость (Palardy et al. 2006).

Наличие двух лопастей на задних концах этих плоских червей позволяет предположить, что они относятся к роду Waminoa.

На этом видео показано, как плоские черви захватывают науплии артемии. Добыча быстро обездвиживается, после чего, вероятно, происходит заглатывание и переваривание.

Без наличия естественных хищников популяции плоских червей трудно контролировать в аквариумах.

В небольшой колонии Euphyllia легко могут жить сотни плоских червей.

Влияние плоских червей на питание кораллов

Фотомикрофотография эпизойного акоеломорфного плоского червя (Waminoa sp.), выделенного из Galaxea fascicularis. Обратите внимание на обилие симбиотических динофлагеллят в тканях червя. Масштабная линейка: 100 m.

Основываясь на наших предварительных результатах, мы решили определить, в какой степени плоские черви влияют на интенсивность питания их совместного хозяина. Для этого мы использовали одиночные полипы склерактинового коралла Galaxea fascicularis. Отдельные полипы были извлечены из большой родительской колонии с помощью щипцов и закреплены на пластинах ПВХ с помощью эпоксидной смолы. Одиночные полипы (N=9) либо использовались для экспериментов вместе с их эпизойными акоеломорфными червями, либо полностью дегельминтизировались (N=9) антгельминтиком левамизола гидрохлоридом. Левамизол широко используется в аквариумистике (Carl 2008) и вызывает спазмы у плоских червей, в то время как кораллы, по крайней мере, при концентрации 25 мг L-1 (Leewis et al. 2009), остаются незатронутыми. Поскольку плоские черви-акоеломорфы производят яйца, которые могут быть нечувствительны к химическим агентам, кораллы без червей снова подвергались воздействию левамизола через неделю. После последней обработки левамизолом мы дали всем кораллам восстановиться в течение двух недель.

С помощью профессора Ульфа Йонделиуса из Naturhistoriska riksmuseet (Стокгольм, Швеция) мы идентифицировали плоских червей, обитавших на наших кораллах, с помощью анализа ДНК. Это показало, что черви принадлежали к роду Waminoa (семейство Convolutidae), который встречается на многих видах кораллов (Barneah et al. 2007; Haapkylä et al. 2009; Naumann et al. 2010).Ткани плоских червей содержали высокую плотность симбиотических водорослей, возможно, Symbiodinium или Amphidinium sp.

Скорость питания Galaxea fascicularis с плоскими червями и без них при различных концентрациях добычи. (A) Захваченная, (B) выпущенная и (C) удержанная добыча отдельными полипами, выраженная в науплиях полипов-1 30 мин-1, при трех различных концентрациях добычи: 250, 500 и 1000 науплий L-1, без (черные полосы) или с эпизойными плоскими червями (серые полосы). Значения – среднее + ср.д. (N=9). *Означает значительную разницу (P

После периода восстановления мы инкубировали полипы по отдельности в проточной камере в течение 30 минут вместе с недавно вылупившимися науплиями артемии (личинками рассольной креветки), во время чего регистрировали их кормовую активность (подробнее см. Wijgerde 2011b). Чтобы определить, усилится ли негативный эффект плоских червей, если таковой имеется, при более низкой доступности корма, мы инкубировали каждый полип при трех различных концентрациях корма (250, 500 и 1 000 науплиев артемии L-1 ). Эти концентрации были выбраны, поскольку они отражают условия аквакультуры, а также для того, чтобы обеспечить достаточное количество кормлений во время коротких инкубаций. Поскольку каждый коралловый полип подвергался воздействию трех концентраций, мы рандомизировали эти процедуры для каждого полипа, чтобы минимизировать влияние времени (например, кораллы могли извлечь уроки из первого эксперимента, что привело к увеличению количества кормлений во втором и третьем экспериментах). Между экспериментами каждому коралловому полипу давали отдохнуть в течение одной недели. При анализе видеозаписей оценивались несколько переменных: захват, освобождение и удержание (захват минус освобождение) добычи коралловыми полипами; захват и освобождение добычи плоскими червями; добыча, похищенная плоскими червями с коралла; общее количество плоских червей, присутствующих на ротовом диске коралла; суммарное время пребывания плоских червей на ротовом диске коралла.

Во время всех обработок полипы G. fascicularis были активны и хорошо разрастались. Все полипы захватывали, выпускали и удерживали зоопланктонную добычу путем захвата слизи. Науплии либо заглатывались, либо переваривались снаружи мезентериальными нитями, которые выводились через рот и временные отверстия в эктодерме ротового диска. Скорость захвата при концентрациях добычи 250 и 500 науплиев на 1 л была одинаковой для кораллов без червей и кораллов, содержащих червей. Напротив, дегельминтизированные полипы захватили значительно больше пищи при самой высокой концентрации пищи в 1000 науплиев на 1 л-1 . Такая же картина была обнаружена для высвобождения и удержания добычи, когда полипы без червей высвобождали и удерживали больше добычи по сравнению с полипами, содержащими червей, при концентрации 1 000 науплиев L-1 .

Статистический анализ данных показал, что более высокая концентрация добычи приводила к более высокой скорости питания, причем между этими двумя переменными наблюдалась приблизительно линейная зависимость. Этот линейный эффект плотности добычи на питание кораллов часто упоминается в литературе (Clayton and Lasker 1982; Ferrier-Pagès et al. 1998; Houlbrèque et al. 2004a; Lasker 1982; Lewis 1992) и объясняется тем, что при более высокой плотности добычи кораллы встречают и захватывают больше добычи (до определенного момента, после которого наступает пресыщение). Однако этот линейный эффект был обнаружен только для полипов без червей. Кораллы, в которых обитают плоские черви, не демонстрировали более высокую скорость питания при повышении концентрации добычи. Кроме того, мы обнаружили отрицательное влияние плоских червей на скорость питания кораллов только при самой высокой концентрации корма. При 250 и 500 науплиях L-1 наблюдались отрицательные тенденции, но они не были значительными.

Обзор эпизойного плоского червя, захватившего одного науплиуса Artemia. Слева вверху: плоский червь (Waminoa sp.), захваченный G. fascicularis. Справа вверху: плоский червь поднимает свой передний край с поверхности полипа. Слева внизу: червь складывается над своей добычей. Справа внизу: червь прижимает свою жертву к поверхности коралла. Масштабная линейка: 1 мм.

Захват добычи и клептопаразитизм эпизойных плоских червей

Было обнаружено, что не только кораллы захватывают добычу; плоские черви захватывали науплии, поднимаясь с поверхности коралла и облепляя свою добычу, подобно ткани, наброшенной на стол. Наблюдался последующий паралич добычи, за которым, возможно, следовало проглатывание и переваривание в синцитиальной пищеварительной системе червя (сеть взаимосвязанных клеток, служащих примитивным кишечником). Некоторые плоские черви захватывали дополнительную добычу, удерживая ранее захваченную, при этом на одного червя приходилось не более двух единиц добычи, хотя такое поведение было редким. Мы не наблюдали освобождения добычи.

Интересно, что плоские черви похищали добычу у своего хозяина, удаляя науплии с поверхности полипа после захвата кораллом. Это регулярно происходило в течение нескольких минут после того, как кораллы захватывали науплии. В относительном выражении эти показатели воровства были равны 50,0±2,1, 5,3±3,3 и 22,2±2,8% добычи, ранее захваченной кораллами при трех концентрациях корма, соответственно. Транслокации науплиев или органического материала от плоских червей к кораллу-хозяину не наблюдалось. Мы также не обнаружили значительного влияния концентрации пищи на захват плоскими червями или количество пищи, похищенной кораллом-хозяином. Опять же, прослеживалась тенденция, но она не была значительной.

Захват добычи и клептопаразитизм эпизойными плоскими червями. (A) Общее количество захваченной добычи из толщи воды и (B) украденной добычи с коралла-хозяина эпизойными плоскими червями, обитающими на одном коралловом полипе, выраженное в науплиях за 30 мин-1, при трех различных концентрациях добычи: 250, 500 и 1000 науплиев L-1. Значения – среднее + ср.д. (N=9).

Как плоские черви влияют на питание кораллов?

Исходя из наших результатов, ясно, что плоские черви эпизойные акоеломорфы нарушают способность своего кораллового хозяина питаться зоопланктоном. Однако плоские черви, по-видимому, снижают скорость питания кораллов только при высоких концентрациях добычи. Чем это можно объяснить?

Плоские черви могут снижать питательность коралла-хозяина за счет нескольких механизмов: конкуренции с кораллом-хозяином за зоопланктонную добычу (добыча, находящаяся в непосредственной близости от кораллового полипа, регулярно захватывается эпизойными плоскими червями вместо коралла); физического блокирования ротового диска хозяина; удаления слизи из ротового диска; и, наконец, клептопаразитизма. При различных концентрациях добычи эти четыре механизма могут в разной степени способствовать нарушению питания хозяина коралла.

Поскольку скорость питания плоских червей была умеренной по сравнению с коралловым хозяином без червей (3,2±4,0 против 16,9±10,3 науплиев за 30 ми н-1 при 1000 науплиев L-1 ), эффект конкуренции не объясняет общего снижения захвата коралловой добычи плоскими червями, которое составило 14,2±10,9 науплиев полипов за 30 ми н-1 при 1000 науплиев L-1 . Таким образом, физическое блокирование ротового диска, удаление слизи с диска и клептопаразитизм остаются потенциальными механизмами, с помощью которых плоские черви снижают способность кораллов питаться зоопланктоном. Физическое блокирование ротового диска плоскими червями, вероятно, снижает эффективность питания, поскольку не все щупальца способны реагировать на поступающую добычу. Однако, поскольку мы обнаружили, что присутствие плоских червей и суммарное время, проведенное на ротовом диске, не отличалось в зависимости от концентрации добычи, это не может удовлетворительно объяснить отсутствие эффекта плоских червей при 250 и 500 науплиях L-1 . Пастьба плоских червей на коралловой слизи, как это было продемонстрировано для Waminoa sp. (Naumann et al. 2010), может привести к ухудшению захвата добычи из-за снижения адгезивных свойств полипа. Действительно, при концентрации среды 1 000 науплиев L-1 наблюдалось, что при взаимодействии с коралловыми полипами, содержащими плоских червей, жертвы не прилипали к их щупальцам в ряде случаев. Такое отсутствие прилипания не наблюдалось у полипов, у которых были удалены симбиотические плоские черви. Это позволяет предположить, что наблюдаемое ухудшение захвата и удержания добычи при 1 000 науплий L-1 было вызвано пастьбой слизи плоскими червями, что ограничивает способность полипов захватывать и удерживать больше науплий при более высоких концентрациях добычи. Наконец, кража добычи плоскими червями явно способствовала снижению питания кораллов. Такое поведение известно как клептопаразитизм (от греч. klepto = красть) – специфическая форма паразитизма, при которой паразит крадет ресурсы у другого вида. Такое поведение выгодно для паразита, поскольку экономит время и энергию, затрачиваемые на сбор ресурсов, и, очевидно, невыгодно для хозяина. Обычным примером морских клептопаразитов являются чайки, которые регулярно крадут добычу у ныряющих птиц.

Waminoa sp. скрываются между щупальцами этой колонии Galaxea fascicularis, где они крадут добычу, ранее приобретенную их коралловым хозяином. Вспышка фотоаппарата высвечивает этих непонятных червей с коричневой пятнистой тканью – особенность, обусловленная их симбиотическими водорослями.

Последствия для кораллов

Помимо снижения способности захватывать добычу, кораллы-хозяева плоских червей теряют значительную часть захваченной ими добычи (от 5,3±3,3 до 50,0±2,1%) на эпизойных плоских червей. Эта потеря добычи приводит к существенной потере питательных веществ для кораллов. Это может привести к дефициту питательных веществ в виде аминокислот и жирных кислот, которые поглощаются зоопланктоном и необходимы для роста кораллов (Houlbrèque and Ferrier-Pagès 2009). Таким образом, кораллы с высокой плотностью плоских червей могут испытывать замедление роста как в аквакультуре, так и в дикой природе. В последней ситуации плоские черви могут быть особенно вредны, поскольку скорость питания кораллов на рифах ограничена низкой доступностью добычи. На рифах кораллы могут терять до 100% ежедневно получаемой добычи из-за эпизойных плоских червей. Учитывая тот факт, что в Красном море и Индо-Тихом океане были обнаружены значительные популяции плоских червей, связанных с кораллами (Barneah et al. 2007; Haapkylä et al. 2009; Naumann et al. 2010), эпизойные плоские черви могут ограничивать рост кораллов, нарушая как фотосинтез, так и питание.

На данный момент мы вынуждены заключить, что Waminoa sp., обитающий в кораллах в нашей лаборатории, является эпизойным паразитом. Будущие исследования могут показать, что большинство, если не все, виды Waminoa spp. ставят под угрозу рост и здоровье кораллов, когда присутствуют в высокой плотности. То же самое может быть справедливо и для представителей рода Convolutriloba, которые также часто встречаются на кораллах. Недавние полевые данные свидетельствуют о том, что Waminoa spp. вызывают потерю тканей склерактиновых кораллов, что, по мнению авторов, может быть вызвано снижением способности кораллов к дыханию, питанию и осыпанию отложений (Hoeksema and Farenzena 2012).

Последствия для аквариумистов

Для аквариумистов ограничение популяций плоских червей в неволе может быть целесообразным, в конце концов, для предотвращения вредного долгосрочного воздействия на кораллы. Чтобы уменьшить потенциальное негативное влияние акоеломорфных плоских червей на питание и рост кораллов, можно ввести естественных хищников, чтобы держать численность плоских червей под контролем. Существуют доказательства того, что некоторые морские черви (например, Halichoerus spp.), стрекозы (например, Synchiropus splendidus) и нудибранхи (Chelidonura varians) активно охотятся на плоских червей (Carl 2008; Nosratpour 2008; seaslugforum.net). Химическая обработка кораллов антгельминтиками, такими как левамизол, дает хорошие результаты, но это трудоемко и может негативно сказаться на здоровье кораллов в долгосрочной перспективе.

Плоские черви являются естественной частью экосистемы рифа и не обязательно наносят вред кораллам, если поддерживать их численность на низком уровне.

В заключение этой статьи я хотел бы сказать, что негативное отношение людей к плоским червям не совсем оправдано. Эти интересные животные являются естественной частью экосистемы рифа и служат источником пищи для хищных рыб и нудибранхов. Возможно даже, что плоские черви выделяют отходы, которые поглощаются их коралловым хозяином. Если бы это было так, наше представление о симбиозе плоских червей и кораллов изменилось бы еще раз. Если популяции плоских червей держать под контролем, они могут стать интересным дополнением к аквариуму.

Скачать статью можно на сайте Biology Open.

Ссылки

1. Barneah O, Brickner I, Hooge M, Weis VM, LaJeunesse TC, Benayahu Y (2007) Three party symbiosis: acoelomorph worms, corals and unicellular algal symbionts in Eilat (Red Sea). Mar Biol 151:1215-1223
2. Карл М (2008) Хищники и вредители кораллов в неволе. In: Leewis RJ, Janse M (Eds) Advances in Coral Husbandry in Public Aquariums – Public Aquarium Husbandry Series, Volume 2, Burgers’ Zoo, Arnhem, 31-36
3. Clayton WS, Lasker H (1982) Влияние света и темноты на питание рифового коралла Pocillopora damicornis. J Exp Mar Biol Ecol 63:269-279
4. Ferrier-Pagès C, Allemand D, Gattuso JP, Jaubert J, Rassoulzadegan F (1998) Microheterotrophy in the zooxanthellate coral Stylophora pistillata: Эффекты света и плотности ресничек. Limnol Oceanogr 43:1639-1648
5. Haapkylä J, Seymour AS, Barneah O, Brickner I, Hennige S, Suggett D, Smith D (2009) Association of Waminoa sp. (Acoela) with corals in the Wakatobi Marine Park, South-East Sulawesi, Indonesia. Mar Biol 156:2021-1027
6. Hoeksema BW, Farenzena ZT (2012) Потеря тканей в кораллах, зараженных акоеломорфными плоскими червями (Waminoa sp.). Коралловые рифы 31:869
7. Houlbrèque F, Ferrier-Pagès C (2009) Heterotrophy in tropical scleractinian corals. Biol Rev Camb Philos 84:1-17
8. Houlbrèque F, Tambutté E, Richard C, Ferrier-Pagès C (2004) Важность микродиеты для склерактиновых кораллов. Mar Ecol Prog Ser 282:151-160
9. Lasker HR, Syron JA, Clayton WS (1982) Кормовая реакция Hydra viridis: влияние плотности добычи на скорость захвата. Biol Bull 162:290-298
10. Leewis RJ, Wijgerde T, Laterveer M, Osinga R (2009) Working with aquarium corals – A book of Protocols for the Breeding and Husbandry of Scleractinian Corals. Роттердамский зоопарк, Роттердам
11. Льюис Дж. Б. (1992) Гетеротрофия в кораллах: Хищничество зоопланктона гидрокораллом Millepora complanata. Mar Ecol Prog Ser 90:251-25
12. Naumann MS, Mayr C, Struck U, Wild C (2010) Состав и маркировка стабильных изотопов коралловой слизи: экспериментальные доказательства поглощения слизи эпизойными акоеломорфными червями. Mar Biol 157:2521-2531
13. Nosratpour F (2008) Наблюдения за поликладовым плоским червем, поражающим акропоридные кораллы в неволе. In: Leewis RJ, Janse M (Eds) Advances in Coral Husbandry in Public Aquariums – Public Aquarium Husbandry Series, Volume 2, Burgers’ Zoo, Arnhem, 37-46
14. Palardy JE, Grottoli AG, Matthews KA (2006) Влияние естественно изменяющейся концентрации зоопланктона на скорость питания двух видов кораллов в восточной части Тихого океана. J Exp Mar Biol Ecol 331:99-107
15. Rawlinson KA, Gillis JA, Billings RE, Borneman EH (2011) Taxonomy and life history of the Acropor a-eating flatworm Amakusaplana acroporae nov. sp. (Polycladida: Prosthiostomidae). Коралловые рифы 30:693-705
16. Форум по морским слизням, www.seaslugforum.net
17. Wijgerde T (2011b) Аквариумные кораллы: Питание кораллов зоопланктоном недооценивается. Advanced Aquarist 10(10)
18. Wijgerde T, Schots P, van Onselen E, Janse M, Karruppannan E, Verreth JAJ, Osinga R (2012) Epizoic acoelomorph flatworms impair impair zooplankton feeding by the scleractinian coral Galaxea fascicularis . Biol Open x:xx-xx
19. Wijgerde T, Spijkers P, Verreth J, Osinga R (2011a) Эпизойные акоеломорфные плоские черви конкурируют со своим коралловым хозяином за зоопланктон. Коралловые рифы DOI: 10.1007/s00338-011-0781-z

Source: reefs.com