Пора ли продавать свой внедорожник? История упадка коралловых рифов
Я только что закончил совместную работу над главой книги о биологическом воздействии повышенного уровня CO 2 на кораллы и коралловые рифы. Для меня это было увлекательное путешествие по новой теме, и я почувствовал, что эта тема будет уместна и для аудитории рифоводов, поскольку наше хобби неразрывно связано со здоровьем коралловых рифов. Статья в этом месяце представляет собой значительно уменьшенную и дополненную версию этой истории, и, надеюсь, ее будет легче читать, чем первоначальную версию.
Такой проект требует огромного объема литературного поиска, и в процессе я наткнулся на довольно много статей, которые, как мне показалось, имеют некоторое значение для содержания рифовых аквариумов. Поскольку они охватывают довольно противоречивые темы, я предложу их в следующем месяце в виде сборника, так как они не поддаются целостному изложению в одной статье. Чтобы вы все знали, мы с женой не владеем внедорожниками, а в прошлом году приобрели Mini Cooper – не электрический гибрид, но все же антитеза топливопоглощающим автомобилям, угрожающим американским дорогам.
Коралловые рифы находятся под угрозой во всем мире, и угрозы, вызывающие этот кризис, многочисленны и зачастую носят комплексный характер. Мировые темпы деградации коралловых рифов вызывают тревогу: 58% находятся под угрозой в результате деятельности человека, 11% были потеряны в результате деятельности человека, а 16% были повреждены или потеряны в результате связанных с ENSO явлений обесцвечивания в 1997-1998 годах (Wilkinson 2002). Эта драматическая история упадка коралловых рифов была описана во многих высоко оцененных научных публикациях (Hoegh-Guldberg 1999; Hughes and Connell 1999; Buddemeier et al. 2004; Knowlton 2001; Hughes et al. 2003; Wilkinson 2002; Pandolfi et al. 2003).
Известно или предполагается, что ухудшение состояния коралловых рифов связано в основном с деятельностью человека, и, возможно, наибольшее косвенное воздействие происходит в глобальном масштабе и является результатом климатических изменений. Южное колебание Эль-Ниньо (ENSO) было впервые зарегистрировано в Эквадоре и северной части Перу в середине и конце 1800-х годов (Murphy 1926). В первых отчетах описывались длительные периоды высокой температуры поверхности моря, проливных дождей и слабого ветра (штиль). Позднее явление Эль-Ниньо было объяснено как тихоокеанское изменение уровня моря в результате смещения пассатов (Bjerkenes 1969; Wyrtki 1973). В последние годы тяжесть и частота явлений ENSO возросли, а массовое обесцвечивание, связанное с ENSO, в 1997-1998 годах затронуло коралловые рифы в более чем 50 странах и привело к гибели 70-90% кораллов на многих участках, подвергшихся воздействию аномально высоких температур морской воды, включая Мальдивы, Палау, Сейшельские острова и Персидский залив (Wilkinson 2002; Goreau et al. 2000). Это исторически беспрецедентные события обесцвечивания кораллов (Glynn 1993, 2000; Brown 1997; Wilkinson 2002; Hoegh-Guldberg 1999; Fitt et al. 2001; Lough 2000; Wellington and Glynn, 2004).
Одновременно со все более частыми и распространенными явлениями ENSO происходит глобальное потепление, которое, по общему признанию, является результатом недавней деятельности человека (Mann, et al. 1998; Meehl et al. 2003; Cubasch et al. 1997; Stott et al. 2000; Crowley 2000; Karl et al., 2000; Tett et al. 1999). В отчете Международной группы экспертов по изменению климата (МГЭИК) за 2001 год с 90% уверенностью предсказывается, что к 2100 году произойдет повышение глобальной температуры поверхности на 1,4-5,8ºC по сравнению с уровнем 1990 года. Тропические океаны демонстрируют наибольший рост температуры (+0,5ºC/декаду), и увеличение числа случаев обесцвечивания кораллов свидетельствует об этой тенденции. Хотя в глобальном потеплении участвуют многие факторы, самым большим фактором считается повышение уровня CO 2 (в основном в результате сжигания ископаемого топлива и вырубки лесов). В докладе МГЭИК за 2001 год прогнозируется удвоение доиндустриального уровня CO 2 к 2065 году, а темпы роста глобального уровня CO 2 с 1990 года являются беспрецедентными (Buddemeier et al. 2004).
Влияние CO 2 и карбоната морской воды на рост кораллов
Океаны ответственны за большую часть поглощения антропогенного CO 2 (Sabine et al. 2004). Повышение уровня CO 2 изменяет химический состав морской воды, изменяя карбонатное равновесие и состояние насыщения океанов. По мере поступления в морскую воду большего количества CO 2, ее pH снижается, что влияет на карбонатную буферную систему. Рост рифов и их выживание зависит от пополнения карбоната кальция кораллами и другими кальцифицирующими риф связующими (коралловые водоросли и т.д.) на уровне, превышающем потери карбоната кальция в результате растворения и биоэррозии (Eakin 1996), хотя в течение геологических периодов времени это может не быть “нормальным” состоянием рифов (Kleypas et al. 2001). Если кальцификация замедляется, рифы с преобладанием производства могут испытывать чистую потерю карбоната, а рифы и даже небольшие коралловые острова могут полностью исчезнуть. Для кальцификации необходимы кальций и неорганические источники углерода (обычно карбонат в морской воде), хотя многие факторы могут влиять на биогеохимические темпы и процессы (см. статью Рэнди Хомс-Фарли, где приводится отличный обзор кальцификации).
В целом, концентрация кальция в морской воде примерно в 100 раз выше, чем концентрация карбоната, и углерод в настоящее время обычно считается лимитирующим фактором кальцификации, несмотря на перенасыщение океанического мелководья карбонатом кальция. При нынешних темпах увеличения концентрации CO 2 насыщенность тропической морской воды карбонатами снизится примерно на 30%, что приведет к одновременному снижению кальцификации рифов на 14-40% (Kleypas 1999; Langdon 2000; Kleypas and Langdon 2000; Falter et al. 2001). Исторические тенденции очень показательны! Рисунок Клейпаса (Рисунок 1) показывает изменения карбонатного состояния мирового океана, а Марк Икин (с которым я имел удовольствие нырять на Палау в прошлом месяце) опубликовал статью (Eakin 1996), свидетельствующую об этих изменениях, под названием “Куда делись все карбонаты?”.
Снижение уровня насыщенности арагонита в океанах будет благоприятствовать организмам, которые производят более стабильные формы карбоната кальция, такие как кальцит и высокомагнезиальный кальцит. Арагонитообразующие организмы, такие как кораллы, будут более подвержены растворению и биоэрозии. Однако на кальцификации всех групп негативно сказывается снижение насыщенности океанических вод карбонатами (Feely et al. 2004). Если CO 2 удвоится по сравнению с текущим уровнем, то, вероятно, произойдет 10-50% снижение кальцификации. Различные исследования в мезокосмах подтвердили это, используя известковые макроводоросли, другие виды кораллов, кокколитофориды и целые сообщества в мезокосмах, при этом среднее снижение составило 28 % для всех групп вместе взятых. Langdon (2003) обнаружил снижение темпов кальцификации от 50 % (½) до 17 % (1/6 часть) от прежнего уровня при увеличении CO 2 на 160 % по сравнению с текущим уровнем, а Marubini и др. (2001, 2003) измерили значительное снижение роста Porites compressa в условиях прогнозируемого удвоения CO 2 . Прямые доказательства влияния повышения уровня CO 2 на кальцификацию различных морских кальцифицирующих организмов были получены в основном в результате аквариумных исследований, и большинство из них – в результате работ в Монако и Биосфере II в Аризоне (Reynaud et al. 2003; Leclerq et al. 2000, 2002; Langdon et al. 2000, 2003).
Однако существует возможный смягчающий эффект. Растворимость CO 2 находится в обратной зависимости от температуры воды, поэтому общий эффект от увеличения атмосферных выбросов CO 2 может быть ограничен потеплением температуры, наряду с уменьшением результирующего падения pH (Cladeira and Wickett 2003). Было также показано, что падение pH при повышенных концентрациях CO 2 снижает кальцификацию (Marubini and Atkinson 1999).
События обесцвечивания коралловых рифов
Обесцвечивание – это сложное явление, которое в целом можно определить как разрушение симбиоза между коралловым полипом-хозяином и его зооксантеллами, проявляющееся в виде потери симбиотических водорослей или их пигментов в ответ на различные стрессовые факторы. Впервые обесцвечивание кораллов было описано в начале 20 века (Vaughan 1914; Boschma 1924; Yonge and Nichols 1931a, 1931b), а первое массовое обесцвечивание кораллов было зарегистрировано после события ENSO 1982-1983 годов (Glynn 1984). Плотность зооксантелл обычно находится в постоянном движении, и обесцвечивание – это крайняя точка нормального и динамичного градиента зооксантелл в тканях кораллов (Buddemeier et al. 2004). Я рассматривал обесцвечивание кораллов в предыдущей статье.
Хотя многие факторы могут вызывать характерные признаки обесцвечивания (Brown 1997; Coles and Brown 2001), большинство случаев массового обесцвечивания кораллов связано с высокой температурой поверхности моря (Fitt at al. 2001; Wellington et al. 2001). Физиологические и биохимические процессы, ответственные за связанное с температурой обесцвечивание кораллов, включая разрушение фотосистемы II, достаточно хорошо изучены (Fitt et al. 2001; Warner et al. 1996, 1999; Gates and Edmonds 1999; Jones et al. 1998, 2000).
Последствиями большинства случаев обесцвечивания во всем мире было сокращение кораллового покрова. Было показано, что во время сильных событий обесцвечивание приводит к гибели более 90% кораллов (например, Glynn 1984; Bruno et al. 2001; Wellington et al. 2001; Aronson et al. 2000; Strong 2000). Однако примечательно то, что в каждом известном мне случае некоторые колонии кораллов, виды или районы избегают полного воздействия обесцвечивания (Done et al. 2003; Williams and Bunkley-Williams 1988; Glynn and D’Croz 1990, Jokiel and Coles 1990; West 2001; Coles and Brown 2003). Они более выносливы или в какой-то мере устойчивы.
Устойчивость к обесцвечиванию может быть обусловлена специфической физиологической толерантностью к стрессовым факторам обесцвечивания или результатом физических или экологических переменных, которые снижают стресс для симбиоза между кораллом и зооксантеллами. Затенение (облака, мутность, физические структуры) может обеспечить определенную устойчивость, как и флуоресцентные белки (Salih et al 2000), микоспориноподобные аминокислоты (Karentz 2001) и белки теплового шока (Downs et al. 2000). Ключевым фактором, позволяющим избежать обесцвечивания, может быть тип зооксантелл, обитающих на кораллах. Симбионты, устойчивые к стрессу или температуре, более устойчивы к обесцвечиванию (Baker 2003; LaJeunesse et al. 2003; LaJeunesse 2002; Loya et al. 2001; Warner et al. 1999).
Было изучено множество факторов окружающей среды, влияющих на восприимчивость и устойчивость к обесцвечиванию (Goreau and Macfarlane 1990; Jokiel and Coles 1990; Williams and Bunkley-Williams 1990; Glynn 1993; Brown 1997; Hoegh-Guldberg 1999; Goreau et al. 2000; Feingold 2001; Glynn et al. 2001; Riegl 2003). Любое снижение уровня температурного и облучательного стресса может ограничить клеточное повреждение, которое может произойти во время обесцвечивания (Gleason and Wellington 1993, 1995; Wellington and Fitt 2003; Warner et al. 1999; Jones et al. 2000). Зоны апвеллинга, глубокие зоны, зоны с сильным потоком или течением воды (Jokiel and Coles 1990; Nakamura and van Woesik 2001), а также прибрежные зоны с сильно меняющимся освещением, питательными веществами, соленостью и температурой обеспечивают защиту от сильного обесцвечивания (обзор сделан в Glynn 2001; West 2001). Прибрежные, лагунные или мутные среды обитания, в частности, интересны тем, что там происходит регулярное воздействие различных стрессовых факторов и, как следствие, акклиматизация или адаптация кораллов (много исследований, но см. Brown and Coles 2001; Craig et al. 2001).
Этот лагунный риф в Палау избежал разрушительного обесцвечивания 1997-1998 годов. Затенение от скалистых островов, устойчивость к колебаниям температуры и быстрое течение воды во время приливов, возможно, спасли этот риф. Фото Эрика Борнемана, 2004 г.
В отличие от лагунного рифа, внешние барьерные рифы Палау практически лишены кораллов. Акропориды пострадали от катастрофической гибели, а карбонатные стены были печальным свидетельством того, что может сделать обесцвечивание. Несколько рифов состояли в основном из сломанных, выветрившихся палок мертвых обломков стагхорна Acropora. Фото Эрика Борнемана, 2004 год.
Восстановление после обесцвечивания зависит от многих факторов, включая уровень запасов липидов и доступность питательных веществ для кораллов во время стресса. Обесцвечивание приводит к дефициту питательных веществ для коралловых полипов, и кораллы должны полагаться на другие средства для удовлетворения своих энергетических потребностей. Их способность напрямую поглощать питательные вещества или захватывать добычу или твердые частицы в количестве, достаточном для поддержания их жизнедеятельности в период восстановления популяций симбионтов водорослей, может стать решающим фактором в восстановлении колонии. Другой способ восстановления называется “эффектом Феникса”. Хотя колонии могут выглядеть полностью мертвыми, остатки тканей в углублениях скелета позволяют некоторым коралловым колониям восстанавливаться быстрее (Riegl and Piller 2001). Восстановление рифов в целом зависит от того, сколько обесцвеченных колоний выжило, от их способа размножения и от популяций вышележащих колоний, которые могут пополнить обесцвеченный риф. Половое размножение может быть замедлено или обращено вспять после обесцвечивания (Szmant and Gassman 1990; Michalek-Wagner and Willis 2001).
Обновление информации о зооксантеллах, пересмотренное издание
Всего несколько лет назад я написал статью о разнообразии зооксантелл. За прошедшее время эта тема стала одной из самых актуальных в исследованиях коралловых рифов. В сочетании с еще более совершенными молекулярными методами наше понимание разнообразия зооксантелл значительно расширилось. Симбионты кораллов, в совокупности называемые зооксантеллами, представляют собой разнообразную группу (50-60 и более типов/видов) фотосинтезирующих динофлагеллят, в основном из рода Symbiodinium. Виды симбионтов имеют различные физиологические характеристики, с различными пределами толерантности к повышенной температуре, стрессу и облучению в пределах шести или семи кладов (LaJeunesse et al. 2003; LaJeunesse 2002; Baker 2003, 2004). Сравните это с относительно небольшим количеством, которое я рассмотрел в статье не так давно.
Более десяти лет назад Buddemeier и Fautin (1993) предложили “гипотезу адаптивного обесцвечивания” (ABH), согласно которой кораллы могут потенциально адаптироваться к умеренному обесцвечиванию или стрессу путем перестановки зооксантелл. Эта гипотеза была недавно рассмотрена в работе Buddemeier et al. (2004). Критики утверждали, что обесцвечивание и иногда массовая смертность в результате этого не могут считаться адаптивными, а также что адаптация обязательно связана с потоком генов (Hoegh-Guldberg et al. 2002; Coles 2001; Coles and Brown 2003). Однако Buddemeier et al. (2004) ссылаются на биологическую адаптированность ассоциации кораллов/зооксантелл, а не на экологическое или эволюционное определение. Эта гипотеза быстро находит поддержку. Хотя некоторые виды кораллов кажутся негибкими в своих ассоциациях, с отношениями “один хозяин – один симбионт”, становится хорошо известно, что между многими видами кораллов и пулом потенциальных типов зооксантелл существует значительная гибкость (Kinzie et al. 2001; Baker 2001, 2004; Toller et al. 2001a, 2001b; Little et al. 2004). Такая гибкость, на самом деле, может быть нормой для многих видов. Более “адаптивные” штаммы не обязательно приобретаются из окружающей среды, но могут существовать в небольшом количестве в пределах многих коралловых колоний. Потеря одного вида во время обесцвечивания может просто привести к увеличению популяции более хорошо адаптированных штаммов. Популяции кораллов и даже структура рифа могут зависеть от относительного количества гибких и негибких видов. Насколько значима и распространена преходящая “замена штаммов” для рифов в быстро меняющихся условиях, еще предстоит выяснить.
Каково будущее коралловых рифов в условиях растущего теплового стресса, повышения концентрации CO 2 и снижения кальцификации? Количество, масштабы и серьезность обесцвечивания почти наверняка ухудшатся с будущим увеличением потепления поверхности моря. Будущее выживание кораллов на рифах трудно предсказать, хотя широко признано, что некоторые роды (например, Acropora) гораздо более чувствительны к экологическому стрессу, чем другие (Baird and Marshall 2002); существуют исследования по изменчивости устойчивости среди видов (Stimson et al. 2002; Marshall and Baird 2000). В долгосрочной перспективе только те кораллы, которые достаточно устойчивы к стрессу, выживут и будут размножаться (Glynn et al. 2001), но даже этого может быть недостаточно для компенсации очень суровых условий, таких как те, которые имели место во время и после события ENSO 1997-1998 годов (Riegl 2003, 2004). Однако возможно, что распределение рифов изменится, они будут возникать и формироваться в более высоких широтах или более глубоких водах (Precht and Aronson. 2004; Done 1999; Veron 1992).
По мере дальнейшего повышения уровня CO 2 (с последующим снижением кальцификации) кораллы будут расти медленнее и, как ожидается, будут менее конкурентоспособны в борьбе за место. Увеличение скорости растворения карбонатов и биоэрозии приведет к появлению более хрупких скелетов, в результате чего колонии будут более восприимчивы к повреждениям и болезням. Рост рифов в целом замедлится, а некоторые рифы могут перейти от накопления карбоната кальция и роста к чистой потере карбоната кальция и рецессии. В худшем случае некоторые рифы могут быть полностью утрачены. Подобные потери кальцификатов, связывающих рифы, также могут снизить структурную целостность коралловых рифов.
Еще одним возможным эффектом повышения содержания CO 2 является увеличение фитопланктона. В результате “зеленая вода” уменьшит количество света, доступного кораллам, что еще больше снизит скорость кальцификации, хотя уменьшение освещенности может также ограничить обесцвечивание. Повышение CO 2 может также способствовать росту конкурирующих макроводорослей, которые уже доминируют на многих рифах по всему миру и особенно в Карибском бассейне. Продолжающаяся проблема чрезмерного вылова травоядных только усугубляет проблему.
Вполне вероятно, что значительные изменения коралловых рифов будут происходить все более быстрыми темпами. Повышение концентрации CO 2 и температуры морской воды – это лишь две из многих угроз, с которыми рифы сталкиваются в настоящее время. Достаточно ли устойчивы рифы, чтобы пережить огромное количество дополнительных воздействий, неизвестно. Наиболее вероятный сценарий заключается в том, что глобальные климатические изменения и повышение концентрации CO 2 окажут сильное влияние на системы коралловых рифов, оказывая различное, но часто синергетическое воздействие с другими стрессовыми факторами. Результаты почти наверняка будут пагубными, а в некоторых случаях – катастрофическими. Прибрежные районы, вероятно, пострадают больше всего, в то время как отдаленные океанические рифы будут избавлены от некоторых стрессов, связанных с прибрежными районами.
Существует много неопределенности в отношении краткосрочного и даже долгосрочного сохранения коралловых рифов, даже если они вряд ли исчезнут как экосистемы. Кораллы и коралловые рифы сохранялись в течение геологических периодов времени и, вероятно, сохранятся еще долго после исчезновения человека. Но в наших интересах и в интересах будущих поколений серьезно отнестись к нашему вкладу – будь то в интересах сохранения или потенциально способствуя их гибели.
Я оставил много дополнительных ссылок для тех, кто интересуется дальнейшей литературой по науке об изменении климата.
Аронсон, Р. Б., В. Ф. Прехт, И. Макинтайр и Т. Дж. Т. Мердок. 2000. Выцветание кораллов в Белизе. Nature 405: 36.
Baird, A. H., and P. A. Marshall. 2002. Смертность, рост и размножение склерактиновых кораллов после обесцвечивания на Большом Барьерном рифе. Mar Ecol Prog Ser 237 : 133-141.
Baker, A. C. 2004. Разнообразие симбионтов на коралловых рифах и его связь с устойчивостью к обесцвечиванию и сопротивляемостью. In: Coral Health and Disease (E. Rosenberg, ed.). Springer Verlag, Berlin. pp. 177-194.
Бейкер, А. С. 2003. Гибкость и специфичность в кораллово-водорослевом симбиозе: разнообразие, экология и биогеография Symbiodinium . Ann Rev Ecol Evol Syst 34: 661-689.
Baker, A. C. 2001. Рифовые кораллы обесцвечиваются, чтобы пережить изменения. Nature 411: 765-766.
Berner, R. A. 1994. GEOCARB II: пересмотренная модель атмосферного CO 2 в фанерозойское время. Am Jour Sci 294: 56-91.
Bjerknes, J. 1969. Атмосферные телесвязи из экваториальной части Тихого океана. Mon Weather Rev 97: 163-172.
Бьеркнес, Дж. 1972. Крупномасштабная атмосферная реакция на экваториальное потепление Тихого океана в 1964-65 гг. J Phys Oceanogr 2: 212-217.
Boschma, H. 1924. О пище мадрепорарии. Proc Acad Sci Amsterdam 27: 13-23.
Браун, Б. 1997. Обесцвечивание кораллов: причины и последствия. Proc 8th Int Coral Reef Symp, Panamá 1: 65-74.
Brown, B. E. 1995. Mechanisms of bleaching deduced from histological studies of reef corals sampled during a natural bleaching event. Mar Biol 122: 665-663.
Brown, B. E. and L. S. Howard. 1985. Оценка воздействия “стресса” на рифовые кораллы. Adv Mar Biol 22: 1-63.
Brown, B. E., K. R. Clarke, and R. M. Warwick. 2002. Последовательные закономерности изменения биоразнообразия кораллов на мелководных рифовых отмелях в Ко Пхукете, Таиланд, под влиянием местных (седиментация) и региональных (климатические) возмущений. Mar Biol 141: 24-29.
Bruno, J. F., C. E. Siddon, J. D. Witman, P. L. Colin, and M. A. Toscano. 2001. Связанное с Эль-Ниньо обесцвечивание кораллов в Палау, Западные Каролинские острова. Коралловые рифы 20: 127-136.
Buddemeier, R. W., J. Kleypas, A. J. and R. B. Aronson. 2004. Коралловые рифы и глобальное изменение климата: потенциальный вклад изменения климата в стресс для экосистем коралловых рифов. Отчет, подготовленный для Центра Пью по глобальному изменению климата.
Buddemeier, R. W., A. C. Baker, D. G. Fautin, and J. R. Jacobs. 2004. Адаптивная гипотеза обесцвечивания. In: Coral Health and Disease (E. Rosenberg, ed.). Springer-Verlag, Berlin. pp. 427-444.
Buddemeier, R.W., and S. V. Smith. 1999. Адаптация и акклиматизация кораллов: гениальный парадокс. Am Zool 39: 1-9.
Buddemeier, R. W. and D. G. Fautin. 1993. Обесцвечивание кораллов как адаптивный механизм. Bioscience 43: 320-326.
Bunkley-Williams, L., and E. H. J. Williams. 1988. Обесцвечивание коралловых рифов: нынешний кризис, будущее предупреждение. Sea Frontiers (март-апрель): 81-87.
Кальдейра, К. и М. Е. Викетт. 2003. Антропогенный углерод и рН океана. Nature 425: 365.
Коузи, Б. Д. 2001. Уроки, извлеченные из интенсификации обесцвечивания кораллов в 1980-2000 годах во Флорида-Кис, США. In: Коралловое обесцвечивание и морские охраняемые территории. Смягчение последствий обесцвечивания кораллов путем проектирования ОМР. Музей Бишопа, Гонолулу, 29-31 мая 2001 г. (Салм Р. В. и С. Л. Коулз (ред.). The Nature Conservancy, Гонолулу. стр. 60-66.
Кобб, К. М., К. Д. Чарльз, Х. Ченг и Р. Л. Эдвардс. 2003. Эль-Ниньо/Южное колебание и тропический тихоокеанский климат в течение последнего тысячелетия. Nature 424: 271-276.
Коулз, С. Л. 2001. Обесцвечивание кораллов. Что мы знаем и что мы можем сделать? In: Coral Bleaching and Marine Protected Areas. Mitigating Coral Bleaching Impact through MPA Design. Музей Бишопа, Гонолулу, 29-31 мая 2001 г. (Салм, Р. В. и С. Л. Коулз (ред.). The Nature Conservancy, Гонолулу. стр. 25-35.
Коулз, С. Л. и Б. Е. Браун. 2003. Обесцвечивание кораллов – способность к акклиматизации и адаптации. Adv Mar Biol 46: 183-223.
Coles, S. L., and P. L. Jokiel. 1978. Синергетическое воздействие температуры, солености и света на герматипный коралл Montipora verrucosa. Mar Biol 49: 187-195.
Craig, P. C., C. Birkeland, and S. Belliveau. 2001. Высокие температуры, переносимые разнообразным сообществом мелководных кораллов в Американском Самоа. Коралловые рифы 20: 185-189.
Кроули, Т. Дж. 2000. Причины изменения климата за последние 1000 лет. Science 289: 270-277.
Cubasch, U., G. C. Hegerl, R. Voss, J. Waszkewitz and T. J. Crowley. 1997. Моделирование влияния вариаций солнечной радиации на глобальный климат с помощью модели общей циркуляции океан-атмосфера. Clim Dyn 13: 757-767.
Done, T., P. Whetton, R. Jones, R. Berkelmans, J. Lough, W. Skirving, and S. Wooldridge. 2003. Глобальное изменение климата и обесцвечивание кораллов на Большом Барьерном рифе. Отчет для Департамента природных ресурсов и шахт правительства Квинсленда. 16 pp.
Done, T. J. 1999. Адаптивность коралловых сообществ к изменениям окружающей среды на уровне регионов, рифов и рифовых зон. Amer Zool 39: 66-79.
Downs, C. A., J. E. Fauth, J.C. Halas, P. Dustan, J. Bemiss, and C. M. Woodley. 2002. Окислительный стресс и сезонное обесцвечивание кораллов. Free Rad Biol Med 33: 533-543.
Eakin, C. M. 1996. Куда делись все карбонаты? Модельное сравнение бюджетов карбоната кальция до и после Эль-Ниньо 1982-1983 гг. на острове Ува в восточной части Тихого океана. Коралловые рифы 15: 109-119.
Эльфвинг Т. и М. Теденгрен. 2002. Сравнение производственных эффектов между кораллами и макроводорослями при повышенной температуре. Proc 9th Int Coral Reef Symp, Bali 2: 1139-1142.
Fagoonee, I., H. B. Wilson, M. P. Hassell, and J. R. Turner. 1999. Динамика популяций зооксантелл: долгосрочное исследование в полевых условиях. Science 283: 843-845.
Falter, J. L., M. J. Atkinson, and C. Langdon. Взаимосвязь производства и дыхания на разных временных масштабах в биоме коралловых рифов “Биосфера 2”. Limnol Oceanogr 46: 1653-1660.
Feely, R. A., C. L. Sabine, K. Lee, W. Berelson, J. Kleypas, V. J. Fabry, and F. J. Millero. 2004. Влияние антропогенного CO 2 на систему CaCO 3 в океанах. Science 305: 363-366.
Feingold, J. S. 2001. Реакция трех коралловых сообществ на Эль-Ниньо-Южное колебание 1997-98 гг: Галапагосские острова, Эквадор. Bull Mar Sci 69: 61-77.
Fitt, William K., B. E. Brown, M. E. Warner, and R. P. Dunne. 2001. Обесцвечивание кораллов: интерпретация пределов терпимости и тепловых порогов у тропических кораллов. Coral Reefs 20: 51-65.
Fitt, W. K., H. J. Spero, J. Halas, M. W. White, and J. W. Porter. 1993. Восстановление коралла Montastraea annularis во Флорида-Кис после Карибского обесцвечивания 1987 года. Коралловые рифы 12: 57-64.
Gates, R. D., and P. J. Edmunds. 1999. Физиологические механизмы акклиматизации у тропических кораллов. Amer Zool 39: 30-43.
Gates, R. D., G. Baghdasarian, and L. Muscatine. 1992. Температурный стресс вызывает отсоединение клеток хозяина у симбиотических снидарий: последствия для обесцвечивания кораллов. Biol Bull 182: 324-332.
Gattuso, J.-P., D. Allemand, and M. Frankingoulle. 1999. Photosynthesis and calcification at cellular, organismal, and community levels in coral reefs: a review of interactions and control by carbonate chemistry. Amer Zool 39: 160-183.
Глисон, Д. Ф. и Г. М. Веллингтон. 1993. Ультрафиолетовое излучение и обесцвечивание кораллов. Nature 365: 836-838.
Глисон, Д. Ф. и Г. М. Веллингтон. 1995. Изменение чувствительности к УФ-B личинок планулы коралла Agaricia agaricites вдоль градиента глубины. Mar Biol 123: 693-703.
Glynn, P. W. 1984. Широко распространенная гибель кораллов и событие потепления Эль-Ниньо 1982/83 гг. Environ Conserv 11:133-146.
Glynn, P. W. 1993. Обесцвечивание коралловых рифов: экологические перспективы. Coral Reefs 12: 1-17.
Glynn, P. W. 2000. El Niño-Southern Oscillation mass mortalities of reef corals: a model of high temperature marine extinctions? In: Карбонатные платформенные системы: компоненты и взаимодействия (E. Insalaco, P. W. Skelton and T. J. Palmer, eds). Геологическое общество, Лондон, специальные публикации. стр. 117-133,
Glynn, P. W. 2001. История значительных событий обесцвечивания кораллов и идеи относительно улучшения ситуации. In: Коралловое обесцвечивание и морские охраняемые территории (R. V. Salm и S. L. Coles, eds.) Материалы семинара по смягчению последствий кораллового обесцвечивания путем разработки MPA, Музей Бишопа, Гонолулу, Гавайи, 29-31 мая 2001 года. Азиатско-Тихоокеанская прибрежная морская программа, отчет № 0102, The Nature Conservancy, Гонолулу, Гавайи, США. стр. 36-39.
Глинн, П. В. и Л. Д’Кроз. 1990. Экспериментальные доказательства высокотемпературного стресса как причины гибели кораллов, вызванной Эль-Ниньо. Coral Reefs 8: 181-191.
Glynn, P. W., J. L. Maté, A. C. Baker and M. O. Calderón. 2001. Обесцвечивание кораллов и смертность в Панаме и Эквадоре во время события Эль-Ниньо-Южного колебания 1997-1998 годов: пространственные/временные закономерности и сравнение с событием 1982-1983 годов. Bull Mar Sci 69: 79-109.
Goreau, T., T. McClanahan, R. Hayes, and A. Strong. 2000. Сохранение коралловых рифов после глобального обесцвечивания 1998 года. Conserv Biol 14: 5-15.
Goreau T. J., and A. H. Macfarlane 1990. Снижение скорости роста Montastrea annularis после события обесцвечивания кораллов 1987-1988 гг. Coral Reefs 8: 211-215.
Goreau, T. F. 1963. Calcium carbonate deposition by coralline algae and corals in relation to their roles as reef-builders. Ann NY Acad Sci 109: 127-167.
Harriott, V. J. 1985. Уровень смертности склерактиновых кораллов до и во время массового обесцвечивания. Mar Ecol Prog Ser 21: 81-88.
Harvell, C. D., K. Kim, J. M. Burkholder, R. R. Colwell, P. R. Epstein, D. J. Grimes, E. E. Hofmann, E. K. Lipp, A. D. M .E. Osterhaus, R. M. Overstreet, J. W. Porter, G. W. Smith, G. R. Vasta. 1999. Возникающие морские болезни – климатические связи и антропогенные факторы. Science 285: 1505-1510.
Hoegh-Guldberg, O. 1999. Изменение климата, обесцвечивание кораллов и будущее коралловых рифов мира. Mar Freshw Res. 50: 839-866.
Hoegh-Guldberg, O. 1994. Динамика популяции симбиотических зооксантелл в коралле Pocillopora damicornis, подвергающемся воздействию повышенных концентраций аммония. <(NH 4 ) 2 SO 4 >концентрации аммония. Pac Sci 48: 263-72.
Hoegh-Guldberg, O., and B. Salvat. 1995. Периодическое массовое обесцвечивание рифовых кораллов вдоль внешнего склона рифа в Муреа, Французская Полинезия. Mar Ecol Prog Ser 121: 181-190.
Hoegh-Guldberg, O., and G. J. Smith. 1989. Влияние плотности популяции зооксантелл и поступления аммония на биомассу и метаболические характеристики рифовых кораллов Seriatopora hystrix и Stylophora pistillata. Mar Ecol Prog Ser 57: 173-86.
Hoegh-Guldberg O., R. J. Jones, S. Ward, and W Loh. 2002. Является ли обесцвечивание кораллов действительно адаптивным? Nature: 415: 601: 602.
Hoegh-Guldberg, O., L. R. McCloskey, and L. Muscatine 1987. Изгнание зооксантелл симбиотическими книдариями из Красного моря. Коралловые рифы 5: 201-204.
Хёг-Гульдберг, О. и Г. Дж. Смит. 1989. Влияние резких изменений температуры, света и солености на плотность популяции и экспорт зооксантелл из рифовых кораллов Stylophora pistillata Esper и Seriatopora hystrix Dana. J of Exp Mar Biol Ecol 129: 279-303.
Hughes, T. P., A. H. Baird, D. R. Bellwood, M. Card, S. R. Connolly, C. Folke, R. Grosberg, O. Hoegh-Guldberg, J. B. C. Jackson, J. Kleypas, J. M. Lough, P. Marshall, M. Nyström, S. R. Palumbi, J. M. Pandolfi, B. Rosen, and J. Roughgarden. 2003. Изменение климата, антропогенное воздействие и устойчивость коралловых рифов. Science 301: 929-933.
Hughes, T. P., and J. H. Connell. 1999. Множественные стрессоры на коралловых рифах: долгосрочная перспектива. Limnol Oceanogr 44: 932-940.
Hughes, T. P. 1994. Катастрофы, фазовые сдвиги и крупномасштабная деградация кораллового рифа в Карибском бассейне. Science 265: 1547-1551.
Jokiel, P. L., and S. L. Coles. 1990. Реакция гавайских и других индо-тихоокеанских рифовых кораллов на повышенную температуру. Коралловые рифы 8: 155-162.
Jones, R. J., O. Hoegh-Guldberg, W. D. Larkum and U. Schreiber. 1998. Вызванное температурой обесцвечивание кораллов начинается с нарушения механизма фиксации углекислого газа в зооксантеллах. Plant Cell Environ 21: 1219-1230.
Jones, R. J., S. Ward, A. Y. Amri, and O. Hoegh-Guldberg. 2000. Изменения в квантовой эффективности фотосистемы II симбиотических динофлагеллят после теплового стресса и обесцвеченных кораллов, отобранных после массового обесцвечивания Большого Барьерного рифа в 1998 году. Mar Freshw Res 51: 63-71.
Karentz, D. 2001. Химическая защита морских организмов от воздействия солнечной радиации: УФ-поглощающие микоспориноподобные аминокислоты и сцитонемин. In: Морская химическая экология (J. B. McClintock and B. J. Baker, eds.) CRC Press, Boca Raton. Pp. 481-520.
Karl, T. R., R. W. Knight, and B. Baker. 2000. Рекордные глобальные температуры 1997-1998 годов: свидетельство увеличения скорости глобального потепления? J Geophys Res 27: 719-722.
Kinzie, R.A., III., M. Takayama, S. R. Santos, and M. A. Coffroth. 2001. Адаптивная гипотеза обесцвечивания: экспериментальная проверка предположений. Biol Bull 200: 51-58.
Kleppel, G. S., R. E. Dodge, and C.J. Reese. 1989. Изменения в пигментации, связанные с обесцвечиванием каменистых кораллов. Limnol Oceanogr 34: 1331-1335.
Kleypas, J. A., R. W. Buddemeier, D. Archer, J.-P. Gattuso, C. Langdon and B. Opdyke. 1999. Геохимические последствия увеличения атмосферного CO 2 для коралловых рифов. Science 284: 118-120.
Kleypas, J. A., R. W. Buddemeier, and J-P. Gattuso. 2001. Будущее коралловых рифов в эпоху глобальных изменений. Int J Earth Sci 90: 426-437.
Kleypas J. A. and C. Langdon. 2002. Обзор CO 2-индуцированных изменений в химии морской воды. Proc 9th Int. Coral Reef Sym., Bali 2:1085-1089.
Langdon, C., W. Broecker, D. Hammond, E. Glenn, K. Fitzsimmons, S. G. Nelson, T. H. Peng, I. Hajdas, and G. Bonani. 2003. Влияние повышенного содержания CO 2 на метаболизм сообщества экспериментального коралла. Глобальные биогеохимические циклы 1: 11-1 – 11-14.
Лэнгдон, К. 2000. Влияние состояния насыщенности карбонатом кальция на скорость кальцификации экспериментального кораллового рифа. Глобальные биогеохимические циклы 14: 639-654.
La Jeunesse, T. C. 2001. Исследование биоразнообразия, экологии и филогении эндосимбиотических динофлагеллят рода Symbiodinium с помощью области ITS: в поисках маркера “видового” уровня. J Phycol 37: 866-880.
La Jeunesse, T. C. 2002. Diversity and community structure of symbiotic dinoflagellates from Caribbean coral reefs. Mar Biol 141: 387- 400.
La Jeunesse, T. C., W. K. W. Loh, R. van Woesik, O. Hoegh-Guldberg, G. W. Schmidt, and W. K. Fitt. 2003. Низкое разнообразие симбионтов в южных кораллах Большого Барьерного рифа по сравнению с кораллами Карибского бассейна. Limnol Oceanogr 48: 2046-2054.
Leclerq, N., J.-P. Gattuso, and J. Jaubert. 2002. Первичная продукция, дыхание и кальцификация в мезокосме кораллового рифа при повышенном парциальном давлении CO 2. Limnol Oceanogr 47: 558-564.
Leclerq, N., J.-P. Gattuso, and J. Jaubert. 2000. Парциальное давление CO 2 контролирует скорость кальцификации кораллового сообщества. Glob Change Biol 6: 329-334.
Levitus, S., J. I. Antonov, P. B. Boyer, and C. Stephens. 2000. Потепление мирового океана. Science 287: 2225-2229.
Little, A. F., M. J. H. van Oppen, and B. L. Willis. 2004. Гибкость водорослевых эндосимбиозов формирует рост рифовых кораллов. Science 304: 1492-1494.
Lough, J. M. 2000. 1997-98: беспрецедентный тепловой стресс для коралловых рифов? Geophys Res Lett 27: 3901-3904.
Loya, Y., K. Sakai, K. Yamazato, Y. Nakano, H. Sambali, and R. Van Woesik. 2001. Обесцвечивание кораллов: победители и проигравшие. Ecol Lett 4: 122-131.
Манн, М. Е., Э. Гилле, Р. С. Брэдли, М. К. Хьюз, Дж. Т. Оверпек, Ф. Т. Кеймиг и В. Гросс. 2000. Модели глобальной температуры в прошлые века: интерактивная презентация. Взаимодействия Земли 4: 1-29.
Манн, М. Е., Р. С. Брэдли и М. К. Хьюз. 1998. Глобальные температурные модели и климатическое воздействие за последние шесть столетий. Nature 392: 779-787.
Marshall, P. A., and A. H. Baird. 2000. Обесцвечивание кораллов на Большом Барьерном рифе: дифференцированная восприимчивость среди таксонов. Коралловые рифы 19: 155-163.
Marubini F., C. Ferrier-Pages, and J. P. Cuif. 2003. Подавление роста скелета склерактиновых кораллов путем снижения концентрации карбонат-ионов в окружающей среде: межсемейное сравнение. Proc R Soc London B 270: 179-184.
Marubini, F., and P.S. Davies. 1996. Нитрат увеличивает плотность популяции зооксантелл и снижает скелетогенез у кораллов. Mar Biol 127: 319-28.
Marubini, F. and M. J. Atkinson. 1999. Влияние пониженного pH и повышенного содержания нитратов на кальцификацию кораллов. Mar Ecol Prog Ser 188:117-121.
Meehl, G. A., W. M. Washington, T. M. L. Wigley, J. M. Arblaster, and A. Dai. 2003. Форсирование солнечного излучения и парниковых газов и реакция климата в двадцатом веке. J Climate 16: 426-444.
Muller-Parker, G., L. R. McCloskey, I. O. Hoegh-Guldberg, and P. J. McAuley 1994. Влияние обогащения аммонием на биомассу животных и водорослей коралла Pocillopora damicornis. Pac Sci 48: 273-83.
Murphy, R. C. 1926. Oceanic and climatic phenomena along the west coast of South America during 1925. Geol Rev 16: 26-54.
Накамура, Т. и Р. ван Воесик 2001. Скорость водного потока и пассивная диффузия частично объясняют дифференцированное выживание кораллов во время обесцвечивания 1998 года. Mar Ecol Prog Ser 212: 301-304.
Pandolfi, J. M., R. H. Bradbury, E. Sala, T. P. Hughes, K. A. Bjorndal, R. G. Cooke, D. McArdle, L. McClenachan, M. J. H. Newman, G. Paredes, R. R. Warner, and J. B. C. Jackson. 2003. Глобальные траектории долгосрочного сокращения экосистем коралловых рифов. Science 301: 955-958.
Precht, W. F., and R. B. Aronson. 2004. Климатические колебания и изменения ареала рифовых кораллов. Front Ecol Environ 2: в печати.
Quay, P. D., R. Sonnerup, T. Westby, J. Stutsman, and A. McNichol. 2003. Изменения 13 C/ 12 C растворенного неорганического углерода в океане как индикатор антропогенного поглощения CO 2, Глобальные биогеохимические циклы, 17:103-120.
Reynaud S., N. Leclercq, S. Romaine-Lioud, C. Ferrier-Pagès, J. Jaubert, and J.-P. Gattuso. 2003. Взаимовлияние парциального давления CO 2 и температуры на фотосинтез и кальцификацию склерактинового коралла. Glob Change Biol 9: 1-9.
Ригль, Б. 2004. Экстремальные климатические явления и коралловые рифы – насколько велика краткосрочная угроза от глобальных изменений? In: Geological approaches to coral reef ecology: placing the current crisis in historical context (R. B. Aronson, ed.). В печати.
Riegl, B. 2003. Изменение климата и коралловые рифы: различные эффекты в двух высокоширотных районах (Персидский залив, Южная Африка). Coral Reefs 22: 443-446.
Ригль, Б. 2002a. Влияние положительных аномалий температуры поверхности моря 1996 и 1998 годов на кораллы, коралловые болезни и рыб в Персидском заливе (Дубай, ОАЭ). Mar Biol 140: 29-40.
Ригль, Б. 2002b. Феникс из пепла? Повторяющаяся массовая гибель и биогеология коралловых систем южной части Аравийского залива (Объединенные Арабские Эмираты). In: Венская школа морской биологии: Дань памяти Йорга Отта (М. Брайт, П.К. Дворшак и М. Стахович, ред.). Facultas Universitätsverlag, Wien: 137-159.
Ригль, Б. и В. Е. Пиллер. 2001. Криптические ткани внутри каркасов Acropora: механизм повышения выживаемости тканей в трудные времена при одновременном увеличении плотности каркасов. Коралловые рифы 5: 67-68.
Sabine, C. L., R. A. Feely. N. Gruber, R. M. Key, K. Lee, J. L. Bullister, R. Wanninkhof, C. S. Wong, D. W. R. Wallace, B. Tilbrook, F. J. Millero, T.-H. Peng, A. Kozyr, T. Ono, and A. F. Rios. 2004. The oceanic sink for anthropogenic CO 2 . Science 305: 367-371. Salih, A., A. Larkum, G. Cox, M. Kuhl, and O. Hoegh-Guldberg. 2000. Флуоресцентные пигменты в кораллах являются фотозащитными. Nature 408: 850-853.
Stimson, J., K. Sakai, and H. Sembali. 2002. Межвидовое сравнение симбиотических отношений у кораллов с высоким и низким уровнем смертности, вызванной обесцвечиванием. Коралловые рифы 21: 409-421.
Стотт, П. А., С. Ф. Б. Тетт, Г. С. Джонс, М. А. Аллен, Д. Ф. Б. Митчелл и Г. Дж. Дженкинс. 2000. Внешний контроль температуры 20-го века естественными и антропогенными воздействиями. Science 290: 2133-2137.
Тетт, С.Ф.Б., П.А. Стотт, М.А. Аллен, В.Дж. Ингрэм и Дж. Ф.Б. Митчелл. 1999. Причины изменения температуры в двадцатом веке. Nature 399: 569-572.
Толлер, В. В., Р. Роуэн и Н. Ноултон. 2001a. Зооксантеллы комплекса видов Montastraea annularis: закономерности распределения четырех таксонов симбиодиниума на разных рифах и на разных глубинах. Biol Bull 201: 348-359.
Толлер, В. В., Р. Роуэн и Н. Ноултон. 2001b. Повторное заселение зооксантеллами карибских кораллов Montastraea annularis и M. faveolata после экспериментального и вызванного болезнью обесцвечивания. Biol Bull 201: 360-373.
Воган, Т. В. 1914. Reef corals of the Bahamas and of Southern Florida. Carnegie Inst Wash Yrbk 13: 222-226.
Veron J. E. N. 1992. Экологический контроль голоценовых изменений в самом северном в мире герматипическом коралловом обнажении. Pac Sci 46: 405-25.
Ward S. 1992. Доказательства широковещательного нереста, а также выводка у склерактинового коралла Pocillopora damicornis. Mar Biol 112: 641-646.
Warner, R. R., and J. B. C. Jackson. 2003. Глобальные траектории долгосрочного упадка экосистем коралловых рифов. Science 301: 955-958.
Warner, M. E., W. K. Fitt, and G. W. Schmidt. 1999. Повреждение фотосистемы II в симбиотических динофлагеллятах: определяющий фактор обесцвечивания кораллов. Proc Natl Acad Sci 96: 8007-8012.
Warner, M. E., W. K. Fitt, and G. W. Schmidt. 1996. Влияние повышенной температуры на эффективность фотосинтеза зооксантелл в хоспите четырех различных видов рифовых кораллов: новый подход. Plant Cell Environ 19:291-299.
Уигли, Т. М. Л., П. Д. Джонс и С. К. Б. Рэйпер. 1997. Наблюдаемое глобальное потепление: What does it tell us? Proc Natl Acad Sci USA 94: 8314-8320.
Wellington, G. M., and P. W. Glynn. 2004. Реакция коралловых рифов на события потепления моря, вызванные Эль-Ниньо-Южным колебанием. In: Геологические подходы к экологии коралловых рифов: Placing the Current Crisis in Historical Context (R. B. Aronson, ed.). Springer Verlag, в печати. Веллингтон, Г.М., и В.К. Фитт. 2003. Влияние ультрафиолетового излучения на выживание личинок широкорассекающих рифовых кораллов. Mar Biol 143:1185-1192.
Wellington, G. M., P. W. Glynn, A. E. Strong, S. A. Navarrete, E. Wieters, and D. Hubbard. 2001. Кризис коралловых рифов связан с изменением климата. Eos 82: 1-7.
West, J. M., and R. V. Salm. 2003. Сопротивление и устойчивость к обесцвечиванию кораллов: последствия для сохранения коралловых рифов и управления ими. Conserv Biol 17: 956 – 967.
West, J. M. 2001. Экологические детерминанты устойчивости к обесцвечиванию кораллов: последствия для управления морскими охраняемыми территориями. In: Обесцвечивание кораллов и морские охраняемые территории (R. V. Salm и S. L. Coles, eds.) Материалы семинара по смягчению последствий обесцвечивания кораллов путем создания ОМР, Музей Бишопа, Гонолулу, Гавайи, 29-31 мая 2001 года. Азиатско-Тихоокеанская прибрежная морская программа, отчет № 0102, The Nature Conservancy, Гонолулу, Гавайи, США. стр. 40-52.
Уилкинсон, К. (ред.). 2002. Состояние коралловых рифов мира. AIMS, Таунсвилл, Австралия.
Уильямс, Э. Х., младший, и Л. Банкли-Уильямс. 1990. Всемирный цикл обесцвечивания коралловых рифов и связанные с ним источники гибели кораллов. Atoll Res Bull 335:1-71.
Wyrtki, K. 1973. Телесвязи в экваториальной части Тихого океана. Science 180: 66-68.
Yonge, C. M., and A. G. Nicholls. 1931a. Исследования по физиологии кораллов. IV. Структура, распределение и физиология зооксантелл. Sci Repts Great Barr Reef Exped 1: 152-176.
Yonge, C. M., and A. G. Nicholls. 1931b. Исследования по физиологии кораллов. IV. Влияние голодания на свету и в темноте на взаимоотношения между кораллами и зооксантеллами. Sci Repts Great Barr Reef Exped 1: 178-210.